2021, Vol. 28 
2. 青岛海洋科学与技术国家实验室，海洋渔业科学与食物产出过程功能实验室，山东 青岛 266235
2. Function Laboratory for Marine Fisheries Science and Food Production Processes, Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology, Qingdao 266235, China
“争斗行为”是同种个体间为了获取生长和繁殖等活动所需的资源而发生的打斗行为[1-4]。糖原和葡萄糖作为机体的能量库，可为动物的争斗行为提供能量；而机体能量代谢状况决定动物的争斗成本和争斗策略，最终影响争斗结果[5-7]。研究发现，动物能量供应与溶解氧浓度有关，当处于低氧状态时，水生动物主要依靠无氧呼吸提供所需能量，其争斗强度和争斗时间随之降低[8-9]。且争斗引起的功能性缺氧还会导致机体无氧呼吸增强，乳酸含量提高进而影响争斗策略和后续行为[10]。
在水产养殖活动中，溶解氧是影响养殖动物存活和生长的重要因素之一[11-12]。受恶劣天气、气候变化以及温跃层的影响，养殖水体会出现缺氧情况，高密度养殖更容易导致水体溶解氧浓度下降[13-16]。溶解氧浓度下降时，鱼虾等摄食减少，病害增多，生长缓慢甚至大量死亡[17-18], 同时摄食等行为发生变化[19]。
三疣梭子蟹(Portunus trituberculatus)是我国重要的海水池塘养殖蟹类，2019年养殖产量达11.38万t[20], 争斗残食导致的低成活率是制约其养殖产量提高的重要因素之一[21]。研究发现，三疣梭子蟹的争斗行为受温度和资源等外界条件的影响[6,22], 有关溶解氧浓度对其争斗行为和能量代谢影响的研究还未见报道。为探究不同溶解氧浓度下三疣梭子蟹争斗行为和能量代谢的变化，本研究利用室内搭建的争斗行为观测系统，采用视频拍摄分析方法，量化分析了3种溶解氧浓度下三疣梭子蟹的争斗行为，并结合糖原、葡萄糖以及乳酸含量的变化，探究能量代谢对争斗行为的响应，研究结果可为三疣梭子蟹池塘养殖管理提供行为学依据。
1 材料方法 1.1 实验材料实验于2018年8月在中国海洋大学海水养殖教育部重点实验室进行。实验选用雄性三疣梭子蟹，来源于山东省胶南市琅琊镇养殖厂。在玻璃水族箱(40.5 L, 45 cm×30 cm×30 cm)暂养7 d, 暂养温度为(24±0.5) ℃, 盐度为30, 光照周期为12L : 12D, 24 h持续充气，保持溶解氧浓度为(5.5±0.5) mg/L。每天于08:00投喂适量的菲律宾蛤仔(Ruditapes philippinarum), 投喂3 h后将粪便及残饵清除，并换水1/3。
1.2 实验设计与方法暂养结束后，随机挑选附肢完整无损伤、处于蜕皮间期、体型相近的三疣梭子蟹[体长(100.0±5.0) mm, n=192]]开始实验。由于三疣梭子蟹在2 mg/L及以下的溶解氧浓度无法存活，溶解氧至少维持4 mg/L以上才能保证其正常的生长发育，其适宜生长的溶解氧浓度为5~6 mg/L[23], 因此本实验设3个处理组，溶解氧浓度分别为(2.5±0.5) mg/L、(4.5±0.5) mg/L和(6.5±0.5) mg/L。通过调节通入海水中的氮气量来控制低溶解氧浓度，调节通入氧气量控制中、高溶解氧浓度。三疣梭子蟹在各溶解氧浓度的海水中适应15 min后即开始争斗实验。每个处理组各64只蟹用于实验，其中，32只两两配对用于争斗实验(使用白色丙烯颜料于背甲处标记加以区分), 32只用作争斗前的样本分析。争斗行为观测系统由摄像头(Hikvision, DS-2CD864, China)、显示器(Philips, 233i, China)、观察水族箱(直径60 cm, 高50 cm)和隔板(60 cm×50 cm)组成(图1)。
实验前将三疣梭子蟹饥饿24 h, 然后将成对的三疣梭子蟹分别放入中央具隔板的观察箱两侧(水深30 cm)适应15 min。观察箱中加入等量的菲律宾蛤仔肌肉组织匀浆浸出液诱发争斗，然后取出隔板连续拍摄45 min。拍摄期间的水温为(24±0.5) ℃, 盐度为30, 拍摄过程中保证水体溶解氧水平稳定。拍摄结束后迅速将三疣梭子蟹置于冰盘上，以1 mL一次性注射器于三疣梭子蟹螯足基部抽取争斗后机体的血淋巴500 μL, 之后迅速解剖并取出肝胰脏组织，置于1.5 mL离心管中，迅速放入液氮中保存。血淋巴于4 ℃静置24 h后3000 r/min离心10 min取上清液，转入–80 ℃冰箱中保存待测。将各组剩余的32只未进行争斗实验的个体分别放入相应的观察水族箱，静置60 min后以同样的方法采集和处理血淋巴和肝胰脏样品。
10-1311-08-F001.jpg "点击查看原图") |
图1 争斗行为观测系统A. 监控器；B. 红外摄像机；C. 隔板 (20 cm×20 cm). Fig. 1 Observation system used in the agonistic behaviors studyA. Monitor; B. Camera; C. Trapdoor (length×width: 20 cm×20 cm) |
争斗的胜利者为导致对方连续撤退或者成功爬上对方的一方，另一方为失败者，争斗持续时间指从个体出现争斗行为到失败者出现连续撤退或表现出顺从行为的时间[24]。本实验参照Matheson等[24]和Sneddon等[25]的研究，定义了4种争斗强度：(1)很弱(very weak): 一只个体接近另一只个体并表现出攻击行为，另一个体表现出顺从且没有身体接触；(2)弱(weak): 两只个体都表现出攻击行为。肢体接触发生，直到获胜者成功爬上对方或失败者出现持续撤退；(3)中等(moderate): 两只个体的争斗升级到夹击和推搡，失败者出现撤退但展开螯足不断示威；(4)激烈(strong): 失败者虽出现撤退但不断的重新开始争斗过程。同时参照Sneddon等[25]的研究定义三疣梭子蟹的争斗行为(表1), 并将争斗行为分为非接触性行为(进攻、撤退和螯足展示)和接触性行为(击打、夹取、推搡和爬上对方)两类。
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表1 三疣梭子蟹争斗行为要素分类及描述 Tab. 1 The description of agonistic behaviors |
葡萄糖采用氧化酶法(glucose oxidase-peroxidase)测定，肝糖原采用蒽酮-硫酸比色法(anthrone-sulfuric acid colorimetry)测定，乳酸采用NBT比色法(NBT colorimetry)测定。血淋巴中葡萄糖和乳酸浓度单位为mmol/L, 肝糖原浓度单位为mg/g。所有吸光度值由自动微量平板读取器读取(Synergy2, BioTek, 美国)。均采用南京建成生物工程研究所的试剂盒进行测定。
1.5 数据分析文中数据均使用平均值±标准差($\bar{x}\pm \text{SD}$)表示，对不同溶解氧浓度下三疣梭子蟹个体间争斗行为表现次数和争斗持续时间采用单因素方差分析(one-way ANOVA), 方差分析显示存在差异时，采用Duncan检验进行多重比较。方差齐性采用Levene’s检验，若方差不齐，则对数据取平方根的反正弦或取对数处理。以溶解氧浓度和争斗为自变量，对能量代谢物质含量进行双因素方差分析(two-way ANOVAS), 多重比较采用Bonferroni’s检验。采用配对样本t检验分析争斗过程中胜利者与失败者的行为表现次数的差异。上述分析以P<0.05作为差异显著水平，数据分析所使用的软件为SPSS 21.0。
2 结果与分析 2.1 不同溶解氧浓度下三疣梭子蟹争斗持续时间和争斗强度不同溶解氧浓度下三疣梭子蟹的争斗持续时间和争斗强度见图2。从图中可以看出，随着溶解氧浓度的下降，三疣梭子蟹争斗持续时间和争斗强度均逐渐下降。2.5 mg/L和4.5 mg/L溶氧组的争斗持续时间(${\bar \chi _{4.5}}$=12.71 min; ${\bar \chi _{4.5}}$=29.04 min)显著低于6.5 mg/L溶氧组(${\bar \chi _{4.5}}$=35.13 min, P<0.05) (图2a)。在溶解氧为2.5 mg/L时，争斗强度主要集中在“非常弱”、“弱”两种状态；溶解氧为 4.5 mg/L时，争斗强度以“弱”和“中等”为主；溶解氧为6.5 mg/L时，争斗强度以“中等”和“强”为主(图2b)。
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图2 不同溶解氧浓度下的争斗持续时间(a)和争斗强度比例(b)不同的字母表示争斗持续时间在不同处理组间差异显著(P<0.05). Fig. 2 Duration of fights (a) and proportion of interaction scale (b) between different dissolved oxygen concentrationDifferent letters indicate significant difference among different treatment groups (P<0.05). |
由图3可以看出，随着溶解氧浓度的增加，三疣梭子蟹活跃程度增加，其争斗行为(接触性行为和非接触性)表现次数显著增加(P<0.05)。各溶解氧浓度下胜利者和失败者的非接触性行为和接触性行为差异显著(P<0.05), 其中，胜利者的“进攻”、“螯足展示”行为表现次数随溶氧增加而增加且高于失败者，随溶氧浓度增加梭子蟹更为活跃，“进攻”行为表现次数也随之增加(图3a), 胜利者更具有攻击性，其“击打”、“爬上对方”行为表现次数随之增加且远高于同组失败者(图3b)。
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图3 不同溶解氧浓度下胜利者和失败者争斗过程中非接触性行为(a)和接触性行为(b)表现次数非接触性行为包括“进攻”、“撤退”和“螯足展示”; 接触性行为包括“击打”、“夹取”、“爬上对方”和“推搡”. 不同大写字母表示不同溶解氧浓度下胜利者行为表现次数差异显著(P<0.05), 不同小写字母表示不同溶解氧浓度下失败者行为表现次数差异显著(P<0.05). *表示同一溶解氧浓度下胜利者和失败者之间行为表现次数差异显著(P<0.05). Fig. 3 Mean times of non-contact behavior (a) and contact behavior (b) performed during fighting between winner and loser at different dissolved oxygen concentrationsNon-contact behaviors include “move to”, “move away”, “chelipeds display” and contact behavior consists of “strike”, “grasp”, “climb on” and “push”. Different uppercase letters indicate that there is a significant difference in the number of performances of winners at different dissolved oxygen concentrations (P<0.05), different lowercase letters indicate that there is a significant difference in the number of performances of losers at different dissolved oxygen concentrations(P<0.05), and * denotes a significant difference that the number of behavioral performance between winners and losers at the same dissolved oxygen concentration (P<0.05). |
从表2可以看出，溶解氧浓度、争斗过程以及两者间的交互作用显著影响三疣梭子蟹肝糖原、血淋巴葡萄糖和乳酸含量(P<0.05)。由图4可知，随着溶解氧浓度降低，三疣梭子蟹血淋巴中葡萄糖和乳酸浓度均升高，肝糖原浓度降低，争斗前与争斗后机体肝糖原含量均显著降低(P<0.05)。同一溶解氧浓度下，争斗前机体肝糖原含量均高于争斗后水平，4.5 mg/L和6.5 mg/L处理组肝糖原含量差异显著(P<0.05), 在2.5 mg/L处理组争斗前后肝糖原含量差异不显著(P>0.05)(图4a)。争斗前6.5 mg/L处理组血淋巴葡萄糖含量显著低于其余两组，2.5 mg/L和4.5 mg/L处理组血淋巴中葡萄糖含量差异不显著(P>0.05); 争斗后的三疣梭子蟹血淋巴中葡萄糖含量随溶解氧浓度增加显著降低(P<0.05); 同一溶解氧浓度下，争斗后血淋巴中葡萄糖的含量均高于争斗前含量，葡萄糖含量各组间差异显著(P<0.05)(图4b)。随着溶解氧浓度升高，争斗前与争斗后三疣梭子蟹个体血淋巴中乳酸均显著降低，同一溶解氧浓度下，争斗后梭子蟹血淋巴中乳酸含量均显著高于争斗前水平(P<0.05)(图4c)。
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表2 溶解氧(T)和争斗(Z)对三疣梭子蟹肝糖原、血淋巴中葡萄糖和乳酸含量的影响 Tab. 2 Effect of dissolved oxygen (T) and fight (Z) on the concentrations of glycogen in hepatopancreas, glucose and lactate in haemolymph |
在全球气候变化背景下，伴随着水温上升和海水酸化，环境变化影响着水生动物的生长、行为以及新陈代谢等生命活动[26-28]。在大量物种如克氏原螯虾(Procambarus clarkii)、美洲螯龙虾(Homarus americanus)、巨大拟滨蟹(Pseudocarcinus gigas)等的研究中表明，环境条件是影响甲壳动物争斗行为的重要因素[23]。溶解氧是水域生态系统中最重要的生态因子，其过低或过高都会影响水生生物的争斗行为表现[29]。如，较低的溶氧浓度降低寄居蟹(Pagurus bernhardus)寻找庇护所以及发现捕食者和食物的能力，进而降低其争斗能力[7]。本研究发现，随着溶解氧浓度的降低，三疣梭子蟹个体间争斗强度明显减弱，争斗持续时间显著降低，争斗行为表现次数也显著减少。在争斗中，胜利者表现出了更多的“进攻”、“螯足展示”、“击打”、“爬上对方”行为，表现更为主动和活跃，更倾向于发起争斗，并通过展示螯足向对手发起攻击[30]。这一结果与滨蟹(Carcinus maenas)[9]的研究结果相同。且随着溶氧浓度的降低，胜利者和失败者之间接触性行为次数差异逐渐增加，这一结果与寄居蟹(P. bernhardus)研究相似[31], 推测可能与争斗个体对低氧的耐受力不同有关，需进一步验证。
甲壳动物的争斗行为需要能量支持，其能量来源主要依赖有氧代谢和无氧代谢，葡萄糖在溶氧充足时通过三羧酸循环途径产生大量能量，低氧条件下则会导致无氧代谢强度增加[9]。糖原和葡萄糖作为水生动物机体的能量库，代表个体的能量状态且与行为表现密切关联，乳酸作为机体无氧呼吸的代谢产物之一，可反映无氧呼吸供能的强度[5]。在本研究中，随着溶解氧浓度降低，三疣梭子蟹的肝糖原含量降低，葡萄糖和乳酸含量增加，这与滨蟹(C. maenas)的研究[10]相似，即低氧环境中产生的乳酸抑制了蟹类的争斗活动。2.5 mg/L处理组的争斗时间和强度低于4.5 mg/L处理组，但其乳酸水平显著高于4.5 mg/L处理组，这与中华绒螯蟹(Eriocheir sinensis)的研究相似[32], 推测可能是缺氧状态下机体无氧呼吸增强，能量供应效率低且成本高，长时间争斗所需的能量成本超出了争斗收益，因此，三疣梭子蟹通过降低争斗时间为其他活动节省能量，而6.5 mg/L处理组，机体乳酸含量最低，说明在争斗过程三疣梭子蟹的能量供应主要以有氧代谢为主。
本研究中，争斗后三疣梭子蟹血淋巴中葡萄糖的含量显著高于争斗前的水平，4.5 mg/L和6.5 mg/L处理组中肝糖原的含量均显著低于争斗前水平，这与Su等[22]的研究结果相同，表明在4.5 mg/L、6.5 mg/L溶解氧浓度下，争斗过程中三疣梭子蟹利用糖原生成葡萄糖为其争斗提供能量。在溶氧浓度为2.5 mg/L时，争斗前后三疣梭子蟹肝糖原差异不显著，推测可能是低氧胁迫降低了其争斗强度和持续时间，导致争斗过程中肝糖原消耗减少。本研究还发现，随着争斗强度的提升以及争斗持续时间和行为表现次数的增加，三疣梭子蟹血淋巴中葡萄糖的含量呈不断增加的趋势，表明争斗强度和行为表现次数的增加会提升个体糖原降解的速率，从而导致血淋巴中葡萄糖含量升高，这与滨蟹(C. maenas)的研究结果相似[33]。无氧呼吸作为葡萄糖代谢的途径之一，体现了机体的应激状态，具有产能快却生成能量总量少的特点[34]。因此，乳酸作为无氧呼吸的代谢产物，可很好地反映个体在争斗过程中的代谢代价[35]。本研究中，三疣梭子蟹争斗后血淋巴中乳酸的含量均显著高于争斗前水平，且随着争斗持续时间和争斗行为表现次数的增加，血淋巴中乳酸的含量显著增加，表明随着争斗强度和行为表现次数的增加，个体的能量代谢代价也不断增加。
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图4 不同溶解氧浓度下三疣梭子蟹争斗前后肝糖原(a)、血淋巴中葡萄糖(b)和乳酸(c)的变化大写字母表示不同溶解氧浓度下争斗前三疣梭子蟹个体间的差异，小写字母表示不同溶解氧浓度下争斗后个体间的差异，*表示同一溶解氧浓度下争斗前后个体差异显著(P<0.05). Fig. 4 The changes of glycogen in hepatopancreas (a), glucose (b) and lactate in haemolymph (c) before and after fighting of Portunus trituberculatus under different dissolved oxygen concentrationsCapital letters indicate the difference between individuals of swimming crabs before fighting in different dissolved oxygen concentrations. lowercase letters indicate the difference between individuals after fighting under different dissolved oxygen concentrations, and * indicates significant difference before and after fighting under the same dissolved oxygen concentration (P<0.05). |
综上所述，随着溶解氧浓度的降低，三疣梭子蟹无氧呼吸强度增加，能量供应效率降低且机体乳酸累积增加，导致个体的争斗意愿降低，通过限制争斗强度和争斗时间保存能量。胁迫环境下个体能量代谢的差异是导致争斗行为改变的原因。
| [1] |
Scott J P, Fredericson E. The causes of fighting in mice and rats[J]. Physiological Zoology, 1951, 24(4): 273-309..》Google Scholar
|
| [2] |
Abele L G, Campanella P J, Salmon M. Natural history and social organization of the semiterrestrial grapsid crab Pachygrapsus transversus (Gibbes)[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 1986, 104(1-3): 153-170..》Google Scholar
|
| [3] |
Glass C W, Huntingford F A. Initiation and resolution of fights between swimming crabs (Liocarcinus depurator)[J]. Ethology, 2010, 77(3): 237-249..》Google Scholar
|
| [4] |
Liu X X, Shen J, Zhou H, et al. The research development of animal aggressive behavior[J]. China Animal Husbandry & Veterinary Medicine, 2009, 36(4): 196-200. [刘秀霞，沈涓，周红，等. 动物攻击行为的研究进展[J]. 中国畜牧兽医，2009, 36(4): 196-200.].》Google Scholar
|
| [5] |
Briffa M, Elwood R W. Use of energy reserves in fighting hermit crabs[J]. Proceedings of the Royal Society of London Series B: Biological Sciences, 2004, 271(1537): 373-379..》Google Scholar
|
| [6] |
Zhu B S, Wang F, Su X P, et al. Effect of different amount of food and female resource on competitive strategy and agonistic behavior of swimming crab (Portunus trituberculatus) [J]. Aquaculture, 2021, 536(6): 736471..》Google Scholar
|
| [7] |
Sneddon L U, Taylor A C, Huntingford F A. Metabolic consequences of agonistic behaviour: Crab fights in declining oxygen tensions[J]. Animal Behaviour, 1999, 57(2): 353-363..》Google Scholar
|
| [8] |
Briffa M, de la Haye K, Munday P L. High CO2 and marine animal behaviour: Potential mechanisms and ecological consequences[J]. Marine Pollution Bulletin, 2012, 64(8): 1519-1528..》Google Scholar
|
| [9] |
Matsumasa M, Murai M. Changes in blood glucose and lactate levels of male fiddler crabs: Effects of aggression and claw waving[J]. Animal Behaviour, 2005, 69(3): 569-577..》Google Scholar
|
| [10] |
Sneddon L U, Huntingford F A, Taylor A C. Impact of an ecological factor on the costs of resource acquisition: Fighting and metabolic physiology of crabs[J]. Functional Ecology, 1998, 12(5): 808-815..》Google Scholar
|
| [11] |
Clark J V. Inhibition of moulting in Penaeus semisulcatus (de Haan) by long-term hypoxia[J]. Aquaculture, 1986, 52(4): 253-254..》Google Scholar
|
| [12] |
Landry C A, Steele S L, Manning S, et al. Long term hypoxia suppresses reproductive capacity in the estuarine fish, Fundulus grandis[J]. Comparative Biochemistry & Physiology Part A: Molecular and Integrative Physiology, 2007, 148(2): 317-323..》Google Scholar
|
| [13] |
Diaz R J., Liang J J, Wu Q. Environmental and economic effects of low dissolved oxygen[J]. Express Water Resources & Hydropower Information, 2014(3): 15-18. [迪亚兹R.J., 梁静静，吴齐. 低溶解氧对环境与经济的影响研究[J]. 水利水电快报，2014(3): 15-18.].》Google Scholar
|
| [14] |
Sanford L P, Sellner K G, Breitburg D L. Covariability of dissolved oxygen with physical processes in the summertime Chesapeake Bay[J]. Journal of Marine Research, 1990, 48(3): 567-590..》Google Scholar
|
| [15] |
Lin W Q, Li S Y. Vertical Distribution of COD and DO and its affecting factors in the Pearl River Estuary in summer[J]. Acta Scientiarum Naturalium Universitatis Sunyatseni, 2002, 41(4): 82-86. [林卫强，李适宇. 夏季伶仃洋COD、DO的垂向分布及其影响因素[J]. 中山大学学报(自然科学版), 2002, 41(4): 82-86.].》Google Scholar
|
| [16] |
Li L, Xia P Y, Tang F H. Eutrophication in Zhoushan sea area: Spatiotemporal distribution and its relations with environmental factors[J]. Chinese Journal of Ecology, 2011, 30(4): 771-777. [李磊，夏培艳，唐峰华. 舟山附近海域富营养化的时空分布及其与环境因子的关系[J]. 生态学杂志，2011, 30(4): 771-777.].》Google Scholar
|
| [17] |
Yu X M, Cui W D, Chen L, et al. Effects of water temperature, salinity, and dissolved oxygen on the swimming ability of Japanese pufferfish, Takifugu rubripes juveniles[J]. Journal of Fishery Sciences of China, 2017, 24(3): 543-549. [于晓明，崔闻达，陈雷，等. 水温、盐度和溶氧对红鳍东方鲀幼鱼游泳能力的影响[J]. 中国水产科学，2017, 24(3): 543-549.].》Google Scholar
|
| [18] |
Pang X, Yuan X Z, Cao Z D, et al. The effects of dissolved oxygen levels on resting oxygen consumption and swimming performance in juvenile darkbarbel catfish Peltebagrus vachelli[J]. Acta Hydrobiologica Sinica, 2012, 36(2): 255-261..》Google Scholar
|
| [19] |
Renaud M L. Hypoxia in Louisiana coastal waters during 1983-implications for fisheries[J]. Fshery Bulletin-National Oceanic Atmospheric Administration, 1986, 84(1): 19-26.》Google Scholar
|
| [20] |
Ministry of Agniculture and Rural Affairs of the People’s Republic of China. China Fishery Statistical Yearbook[M]. Beijing: China Agriculture Press, 2020. [农业农村部渔业渔政管理局. 中国渔业统计年鉴[M]. 北京：中国农业出版社，2020..》Google Scholar
|
| [21] |
Guo X T, Zhang X F, Li Y X. Study on isolation culture technology of male and female of Portunus trituberculatus[J]. Transactions of Oceanology and Limnology, 1997, 3: 71-75. [郭新堂，张修峰，李延信. 三疣梭子蟹雌雄隔离养殖技术研究[J]. 海洋湖沼通报，1997, 3: 71-75.].》Google Scholar
|
| [22] |
Su X P, Liu J J, Wang F, et al. Effect of temperature on agonistic behavior and energy metabolism of the swimming crab (Portunus trituberculatus)[J]. Aquaculture, 2020, 516: 734573..》Google Scholar
|
| [23] |
Wang F, Liu J J Liu D P. Research progresses in crustacean agonistic behavior[J]. Periodical of Ocean University of China, 2020, 50(2): 31-36. [王芳，刘晶晶，刘大鹏. 甲壳动物争斗行为研究进展[J]. 中国海洋大学学报(自然科学版), 2020, 50(2): 31-36.].》Google Scholar
|
| [24] |
Matheson K, Gagnon P. Effects of temperature, body size, and chela loss on competition for a limited food resource between indigenous rock crab (Cancer irroratus Say) and recently introduced green crab (Carcinus maenas L.)[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2012, 428: 49-56..》Google Scholar
|
| [25] |
Sneddon L U, Huntingford F A, Taylor A C. The influence of resource value on the agonistic behaviour of the shore crab, Carcinus maenas (L.)[J]. Marine and Freshwater Behaviour and Physiology, 1997, 30(4): 225-237..》Google Scholar
|
| [26] |
Pascal P Y, Fleeger J W, Galvez F, et al. The toxicological interaction between ocean acidity and metals in coastal meiobenthic copepods[J]. Marine Pollution Bulletin, 2010, 60(12): 2201-2208..》Google Scholar
|
| [27] |
Lenz P H, Hower A E, Hartline D K. Temperature compensation in the escape response of a marine copepod, Calanus finmarchicus (Crustacea)[J]. The Biological Bulletin, 2005, 209(1): 75-85..》Google Scholar
|
| [28] |
Brugnano C, Guglielmo L, Ianora A, et al. Temperature effects on fecundity, development and survival of the benthopelagic calanoid copepod, Pseudocyclops xiphophorus[J]. Marine Biology, 2009, 156(3): 331-340.》Google Scholar
|
| [29] |
Taylor D L, Eggleston D B. Effects of hypoxia on an estuarine predator-prey interaction: Foraging behavior and mutual interference in the blue crab Callinectes sapidus and the infaunal clam prey Mya arenaria[J]. Marine Ecology Progress, 2000, 196: 221-237..》Google Scholar
|
| [30] |
Liang Q H, Su X P, Wang F, et al. The developmental plasticity of boldness and aggressiveness in juvenile and adult swimming crab (Portunus trituberculatus)[J]. Frontiers in Marine Science, 2020, 7: 1008..》Google Scholar
|
| [31] |
Briffa M, Elwood R W. Cumulative or sequential assessment during hermit crab shell fights: Effects of oxygen on decision rules[J]. Proceedings of the Royal Society of London Series B: Biological Sciences, 2000, 267(1460): 2445-2452..》Google Scholar
|
| [32] |
Li Z J. Effects of hypoxia stress on energy metabolism, respiratory metabolism and antioxidant metabolism of Eriocheir sinensis[D]. Baoding: Hebei University, 2012. [李泽健. 低氧胁迫对中华绒螯蟹能量代谢、呼吸代谢及抗氧化代谢的影响[D]. 保定：河北大学，2012. ].》Google Scholar
|
| [33] |
Briffa M, Elwood R W. Rapid change in energy status in fighting animals: Causes and effects of strategic decisions[J]. Animal Behaviour, 2005, 70(1): 119-124..》Google Scholar
|
| [34] |
Hill A D, Taylor A C, Strang R H C. Physiological and metabolic responses of the shore crab Carcinus maenas (L.) during environmental anoxia and subsequent recovery[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 1991, 150(1): 31-50..》Google Scholar
|
| [35] |
Neat F C, Taylor A C, Huntingford F A. Proximate costs of fighting in male cichlid fish: The role of injuries and energy metabolism[J]. Animal Behaviour, 1998, 55(4): 875-882..》Google Scholar
|