2021, Vol. 28 
2. 上海海洋大学水产与生命学院，上海 201306
3. 海洋出版社有限公司，北京100081
2. College of Fisheries and Life Science, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China
3. China Ocean Press, Beijing 100081, China
底栖动物通过生物扰动作用影响着沉积环境的生物地球化学过程，被称为“生态系统工程师”[1]。根据栖息方式，底栖动物可分为底上动物(epifauna)和底内动物(infauna)。由于底内动物迁移能力较弱，其与沉积环境的关系尤为密切[2-3], 同时进化出了很强的生理耐受能力，以适应沉积环境低氧、低pH和高硫化氢等的特点[4-6]。此外，底内动物通过建管、筑穴、生物灌溉等行为过程，即生物扰动，在沉积环境中建立了适宜自身生存的微环境[7], 从而适应沉积环境。同时，通过生物扰动作用，富含氧气的水会进入沉积物内部，促进好氧细菌有氧代谢，防止沉积物因无氧代谢产生有毒物质，加速有害物质降解，促进海洋生态系统中的碳、氮、磷等生源要素循环，从而产生底质环境修复效应[2]。
底栖多毛类是重要的、典型的底栖生物类群之一。其中，以双齿围沙蚕(Perinereis aibuhitensis Grube)为代表的沙蚕科种类，对环境胁迫具有较强的耐受能力[8-10]。双齿围沙蚕是我国沿海的广布种，具有重要的生态功能和较高的经济价值。其可以通过生物扰动作用有效降低沉积环境中的硫化物和生源要素积累，加速沉积物的生物地球化学循环，对有机物含量较高的沉积环境产生修复效果，从而利于其他物种的栖息[11-13]。目前，大多数研究往往关注沉积物-上覆水界面的氧通量、营养盐通量或其他物质通量等，以此证明生物扰动加速了沉积物的矿化过程[1], 即关注底内动物生物扰动结果的研究较多，而对于底内动物实现生物扰动的机制研究较少，诸如双齿围沙蚕这类穴居型底内动物扰动沉积物的行为过程及其影响尚不清楚。
已有研究表明，不同规格双齿围沙蚕对底质类型的选择行为不同，小规格沙蚕对底质的搜寻时间显著多于大规格和中规格沙蚕，且小规格沙蚕在底质中的移动距离显著大于大规格和中规格沙蚕[14]。冯善聪等[15]研究发现，当温度从28 ℃降至5 ℃时，双齿围沙蚕的代谢活动随温度的下降而减慢；当温度升至30 ℃、35 ℃和40 ℃时，双齿围沙蚕在35 ℃和40 ℃时均表现出一些不适症状，因此该研究认为双齿围沙蚕在20~25 ℃时活力最好，对外界的刺激反应敏感。但王玲等[16]对双齿围沙蚕代谢率的研究发现，大规格沙蚕对温度的敏感范围在12~24 ℃, 中规格沙蚕对温度的敏感范围在10~20 ℃, 小规格沙蚕对温度的敏感范围在16~27 ℃, 当温度超过27 ℃时，3种规格的沙蚕代谢率均下降。因此，综合考虑已有资料，本研究选取15 ℃、20 ℃和25 ℃3个适宜温度条件[17], 定量研究不同规格双齿围沙蚕在洞穴中的运动行为特征，从双齿围沙蚕运动行为的角度解析温度和规格的协同作用对生物扰动过程的影响，以期为底内动物行为学研究提供方法参考和数据资料。
1 材料与方法 1.1 实验动物的来源与暂养实验所用双齿围沙蚕和沉积物均取自山东省丁字湾海域沙蚕自然栖息地。根据湿重将沙蚕分为3个规格：大规格(2.2±0.2) g、中规格(1.5±0.2) g和小规格(0.7±0.2) g。实验前，准备3个40 cm× 25 cm×40 cm的整理箱，提前1周铺设10 cm左右的自然栖息地沉积物，并在循环水系统中沉降、稳定1周，挑选完整、活力强的双齿围沙蚕，按照规格分别放入3个整理箱中暂养1周。暂养水温为20 ℃, 盐度29~31, 溶解氧含量7.5~8.0 mg/L, 每天换水约30%。
1.2 双齿围沙蚕运动行为类型(1) 轴向爬行(axial crawling motion): 沙蚕在洞穴中或部分身体探出洞口时，沿洞穴轴向运动(含前进和后退)的方式称为轴向爬行。
(2) 径向起伏(radial undulating motion): 沙蚕时常在洞穴中停止轴向爬行，其身体会在原地由前向后做波浪式起伏运动，起伏运动的方向与洞穴横截面径向相同，这种原地运动方式称为径向起伏。
1.3 实验装置与方法 1.3.1 底内动物行为观测装置本实验使用的沙蚕行为学观测装置为自主研发(专利申请号：CN201910701440.2)。该装置为一个上端开口的正方体容器(图1)。大正方体容器内部包含一个上端开口的小正方体容器，小正方体容器和大正方体容器仅共用侧面的一个透明面(图1侧面观，K), 其他4个面均不共用。两个容器之间的空间分为3层(图1正面观，G、H、I), 每层均独立并且每个独立分层各设置一个进水口(图1正面观，A、B、C)和一个出水口(图1正面观，D、E、F)。在小正方体容器中加入一个隔板，隔板规格与小正方体容器对应的透明面相同，隔板可以垂直于透明面移动，隔板和透明面之间形成一个隔间(图1侧面观，L), 该隔间的大小可以通过移动隔板来调节。实验时，将可调节隔间L的宽度调节到和所研究双齿围沙蚕身体宽度尺寸相近，加入其自然栖息地的沉积物。向容器各层内加入实验所需温度的海水。待沉积物沉降5~7 d后，将双齿围沙蚕放入隔间L, 待其掘洞栖息后，使用摄像装置对其运动过程进行记录。测定沙蚕的轴向爬行时间、径向起伏时间及径向起伏频率等，并使用Image J软件分析沙蚕轴向爬行速度等。
10-1251-12-F001.jpg "点击查看原图") |
图1 底内动物行为观测装置示意图A为进水口1; B为进水口2; C为进水口3; D为出水口1; E为出水口2; F为出水口3; G为独立分层上层；H为独立分层中层；I为独立分层底层；J为内部小正方体；K为透明面；L为可调节隔间. Fig. 1 Device for observing the behavior of infaunaA: water inlet 1; B: water inlet 2; C: water inlet 3; D: water outlet 1; E: water outlet 2; F: water outlet 3; G: independent upper layer; H: independent middle layer; I: independent bottom layer; J: smaller cubic container; K: transparent side; L: adjustable infaunal chamber. |
由于部分指标在底内动物行为观测装置中测定较为困难，本研究设计了人工洞穴行为定量装置(图2), 便于测定相关指标。该装置为两片大小为40 cm×50 cm× 0.8 cm固定在一起的玻璃，玻璃的四角分别开一个孔，使用螺丝和螺母将两块玻璃板固定在一起。在两块玻璃之间放置自然栖息地的沉积物，沉积物的厚度和沙蚕身体厚度相似。选取规格合适的塑料管，将塑料管微微弯曲形成“U”形置于沉积物中间部位，挤压玻璃板至两个玻璃板内壁与塑料管外壁相接触，然后使用螺丝将玻璃板固定并缓缓将塑料管抽出，即制成双齿围沙蚕洞穴，然后将双齿围沙蚕放入其中，再将实验装置放入80 cm×100 cm×80 cm的玻璃缸中。该玻璃缸中提前加入3/4体积的砂滤海水，海水通过水泵与冷水机(深圳，日升CL-650)相连，根据实验要求利用冷水机控制实验所需温度。该装置主要用于测定双齿围沙蚕洞穴进出水口的溶解氧及营养盐含量、泵水量等。
10-1251-12-F002.jpg "点击查看原图") |
图2 人工洞穴行为定量装置示意图M: 沉积物；N: 双齿围沙蚕洞穴；O: 双齿围沙蚕. Fig. 2 Device diagram of artificial cave to quantify behaviorM: sediment; N: burrow of polychaete; O: polychaete. |
底内动物行为观察装置中沉积物沉降完成并且温度稳定后，提前1 d傍晚约17:00选取一条沙蚕放入底内动物行为观察装置的隔间，使之自行掘洞完成栖息过程。第二天使用摄像装置(杭州，海康威视DS-2CD3345-I)对沙蚕在洞穴中的运动行为进行拍摄记录，拍摄时间为9:00~10:00和21:00~22:00, 白天晚上各记录1 h。每种规格重复3次。
调节玻璃缸中水温至实验温度，将双齿围沙蚕放入人工洞穴行为定量装置中。当沙蚕在9:00~10:00和21:00~22:00之间运动时，使用胶头滴管在洞穴进水口附近的上覆水中吸取4 mL左右海水，然后使用新的胶头滴管缓缓深入到洞穴出水口3 cm左右处，待沙蚕泵水时，缓慢抽取洞穴出水口4 mL左右海水，将抽取的海水分别使用0.45 μm的滤膜过滤，水样放入–80 ℃冰箱中保存。使用营养盐分析仪(德国，CleverChem380)分析其中磷酸盐、亚硝酸盐、氨氮和硫化物的浓度。通过测定沙蚕洞穴进出水口海水的营养盐含量，从而得到出水口与进水口营养盐含量的差值(ρ差)。通过营养盐浓度差和泵水量即可求得营养盐溶出量，营养盐溶出量除以洞穴表面积，可以计算得出营养盐溶出效率：C[(μg/(cm2·d)]=1000×ρ差×PV/Sb, 其中，PV为一定时间内的泵水量；Sb为人工洞穴表面积。
泵水量测定实验开始前使用比重为1091 kg/m3的红色油漆(中国，齐鲁油漆)和泡沫球制作与实验海水密度一致的示踪球(Φ≈1 mm)。向洞穴进水口端放入示踪球，示踪球会悬浮并随着水流而移动，此时使用摄像装置记录示踪球的移动过程，通过视频分析软件Image J对视频进行分析，分别计算沙蚕轴向爬行运动及径向起伏运动的泵水量。
通过向水体中充氮气或氧气的方法，使实验玻璃缸内水体的溶解氧含量维持在7.5~8.0 mg/L。开始实验时，先将溶解氧探针固定于自制支架上(图3), 调节支架的位置和高度，使溶解氧探针尖端插入沙蚕尾部对应的洞穴口2~3 cm, 将探针连接溶解氧测定仪(德国，Presens, Oxy-SMA-1), 连续监测和记录洞穴出水口处溶解氧浓度。
10-1251-12-F003.jpg "点击查看原图") |
图3 溶解氧测定装置示意图 Fig. 3 Dissolved oxygen measuring device |
(1) 轴向爬行速度(axial crawling velocity, ACV, cm/s): 当沙蚕轴向爬行时，以其吻部作为参照的行进速度。
ACV = D/t
式中，ACV (cm/s)为平均轴向爬行速度；t (s)为轴向爬行时间；D (cm)为时间t内的轴向爬行距离。
轴向爬行时间和径向起伏时间(t, s): 通过分析白天和晚上各1 h的视频，记录每小时轴向爬行时间和径向起伏时间。将白天和晚上各1 h的运动情况分别作为白天12 h和晚上12 h的平均值，从而计算一天中轴向爬行时间和径向起伏时间。沙蚕轴向爬行距离(D, cm): 通过分析视频，使用Image J软件中的手动追踪模块对沙蚕一定时间内的运动轨迹进行追踪，记录测定爬行距离。
(2) 径向起伏频率(radial undulating frequency, RUF, pulse/min): 沙蚕在洞穴中做径向起伏运动时，身体中段一个确定部位单位时间内的波动次数称为径向起伏频率。
通过观察视频记录一定时间内沙蚕身体中段某一部分的径向起伏次数，结合径向起伏时间计算径向起伏频率。
(3) 泵水量(pumping volume, PV, mL): 由于沙蚕在洞穴内运动而使洞穴中的水与外界产生交换，将由沙蚕运动而导致洞穴水流出的体积称为泵水量。
当沙蚕在洞穴中运动时，洞穴中的海水会随着沙蚕的运动而流出洞穴外，使用运动分析软件Image J中的手动追踪模式对指示物的移动速度进行记录，结合运动时间和洞穴横截面积计算泵水量。
PV=S×D1
式中，PV (mL)为一定时间内的泵水量；S (cm2)为洞穴横截面面积；D1(cm)为示踪球在一定时间内的移动距离
(4) 泵水速率(pumping rate, PR, mL/min): 沙蚕单位时间内的泵水量称为泵水速率。
PR=PV/t
式中，PR (mL/min)为泵水速率；t (min)为泵水时间；PV (mL)为单位时间内的泵水量
(5) 泵水效率(pumping efficiency, PE, mL/pulse或mL/cm): 双齿围沙蚕径向起伏一次或轴向爬行1 cm的泵水量。
(6) 人工洞穴表面积(surface area of artificial burrow, Sb, cm2): 人工洞穴内表面的沉积物面积。
S b=π×d×L–2w×L
式中，Sb (cm2)为洞穴表面积；L (cm)为洞穴长度；d (cm)为塑料管直径；w (cm)为玻璃切面宽度。
1.5 数据处理与分析使用 SPSS 23.0 统计分析软件分析数据，以双因素方差分析(two-way ANOVA)分析双齿围沙蚕的规格和温度对沙蚕的径向起伏和轴向爬行时间、径向起伏频率、轴向爬行速度、泵水速率、泵水量、营养盐溶出效率和溶解氧含量的影响，交互作用不显著时以单因素方差分析及Duncan多重比较进行组内差异显著性比较。当P<0.05时认为差异显著。
2 结果与分析 2.1 径向起伏频率温度和规格对双齿围沙蚕径向起伏频率的影响如图4所示。双因素方差分析表明，温度对起伏频率的影响显著(P<0.05), 而规格和规格与温度交互作用影响不显著(P>0.05)。双齿围沙蚕径向起伏频率随着温度的升高而升高。随着规格的增大，径向起伏频率表现出逐渐降低的趋势。25 ℃时，小规格沙蚕的径向起伏频率最高，为41 pulse/min; 而15 ℃时，大规格沙蚕的径向起伏频率最低，为27 pulse/min。
10-1251-12-F004.jpg "点击查看原图") |
图4 温度和规格对双齿围沙蚕径向起伏频率的影响图中不同字母表示相同规格不同温度中的数据差异显著(P<0.05). Fig. 4 The influence of temperature and size on the radial undulating frequency of Perinereis aibuhitensisData with different letters are significantly different among different temperatures in the same size (P<0.05). |
温度和规格对双齿围沙蚕轴向爬行速度的影响如图5所示。双因素方差分析表明，规格、规格和温度的交互作用影响显著(P<0.05), 而温度影响不显著(P>0.05)。大规格沙蚕在15 ℃条件下的轴向爬行速度显著高于20 ℃和25 ℃条件下的轴向爬行速度(P<0.05), 小规格沙蚕在25 ℃条件下的轴向爬行速度显著高于20 ℃条件下的轴向爬行速度(P<0.05)。
10-1251-12-F005.jpg "点击查看原图") |
图5 温度和规格对双齿围沙蚕轴向爬行速度的影响图中不同字母表示相同规格不同温度中的数据差异显著. Fig. 5 The influence of temperature and size on the axial crawling velocity of Perinereis aibuhitensisData with different letters are significantly different among different temperatures in the same size. |
温度和规格对双齿围沙蚕径向起伏和轴向爬行泵水速率的影响如表1所示。双因素方差分析表明，规格、温度以及温度与规格交互作用对径向起伏泵水速率影响显著(P<0.05); 而温度和规格的交互作用对轴向爬行泵水速率影响不显著(P>0.05)。随着规格的增大，泵水速率呈现上升的趋势。径向起伏泵水速率随着温度的升高而增大，而轴向爬行泵水速率在20 ℃时最高，但是同一规格不同温度间差异不显著(P<0.05)。
2.4 径向起伏和轴向爬行时间温度和规格对双齿围沙蚕每天径向起伏和轴向爬行时间的影响如表2所示。对不同规格双齿围沙蚕在不同温度下每天的径向起伏及轴向爬行时间进行双因素方差分析，结果表明，规格、温度、温度与规格交互作用影响均不显著(P>0.05)。但是径向起伏的时间均显著长于轴向爬行时间。
|
表1 温度和规格对双齿围沙蚕径向起伏和轴向爬行泵水速率的影响 Tab. 1 The influence of temperature and size on the pumping rate of radial undulating and axial crawling motion of Perinereis aibuhitensis n=3; $\bar{x}\pm \text{SD}$; mL/min |
|
|
表2 温度和规格对双齿围沙蚕每天径向起伏和轴向爬行时间的影响 Tab. 2 The influence of temperature and size on the radial undulating duration and axial crawling duration of Perinereis aibuhitensis in a day n=3; $\bar{x}\pm \text{SD}$; h/d |
温度和规格对双齿围沙蚕每天径向起伏和轴向爬行泵水量的影响如表3所示。双因素方差分析表明，规格对两种运动方式的泵水量均影响显著(P<0.05), 而温度和两个因子的交互作用对两种运动方式的泵水量均影响不显著(P>0.05)。规格越大，径向起伏和轴向爬行的每天泵水量越大，并且径向起伏泵水量要显著高于轴向爬行泵水量，径向起伏每天最大泵水量是轴向爬行每天最大泵水量的近9倍。
2.6 总泵水量温度和规格对双齿围沙蚕总泵水量的影响见图6。双因素方差分析表明，规格的影响高于温度、温度与规格交互作用的影响。双齿围沙蚕一天的总泵水量随着规格和温度的增加而逐渐增多。在25 ℃时，大规格沙蚕1 d的总泵水量可达10.01 L/d, 而小规格沙蚕仅为1.86 L/d, 相差近5倍。
|
|
表3 温度和规格对双齿围沙蚕每天径向起伏和轴向爬行泵水量的影响 Tab. 3 The influence of temperature and size on the pumping rate of radial undulating and axial crawling motions of Perinereis aibuhitensis in a day n=3; $\bar{x}\pm \text{SD}$; L/d |
10-1251-12-F006.jpg "点击查看原图") |
图6 温度和规格对双齿围沙蚕总泵水量的影响图中同一规格不同温度间差异不显著(P>0.05). Fig. 6 The influence of temperature and size on the total pumping volume of Perinereis aibuhitensisThere is no significant difference in the same size among different temperatures (P>0.05). |
温度和规格对双齿围沙蚕洞穴营养盐溶出效率的影响如表4。对洞穴中营养盐溶出效率进行双因素方差分析，结果显示，温度对磷酸盐、亚硝酸盐和氨氮的溶出效率影响不显著(P>0.05); 温度与规格的交互作用对硫化物和氨氮的溶出效率影响不显著(P>0.05)。总体来说，随着温度的升高、规格的增大，双齿围沙蚕洞穴营养盐溶出效率呈现上升的趋势，且规格对营养盐溶出效率的影响要大于温度的影响，磷酸盐和氨氮的溶出效率较高。
2.8 泵水溶解氧阈值温度和规格对双齿围沙蚕泵水溶解氧阈值的影响如图7。双因素方差分析表明，规格、温度、温度和规格交互作用的影响均显著(P<0.05)。随着温度的升高，规格的增大，沙蚕泵水溶解氧阈值也随着增大，其范围为0.46~2.98 mg/L。
|
|
表4 温度和规格对双齿围沙蚕洞穴营养盐溶出效率的影响 Tab. 4 The influence of temperature and size on the dissolution efficiency of nutrients in the tube of Perinereis aibuhitensis n=3; $\bar{x}\pm \text{SD}$; μg/(cm2·d) |
温度是影响生物生命过程的重要因素，可以影响生物的生长、繁殖、代谢等[15-18]。其中，生物的行为也会随温度的变化而变化[19-23]。例如，滑背新对虾(Metapenaeus mastersii)在低温时活动较缓，温度升高时其活跃度增加[19]; 当温度由高到低变化时，墨吉对虾(Penaeus japonicus)运动减少，其蜕皮时间会随之延长[20]。在本研究中，无论大规格还是小规格双齿围沙蚕，在不同温度下的径向起伏运动的运动时间和泵水量均远大于轴向爬行，因此，径向起伏是其在洞穴中的主要运动方式和泵水方式。当温度与其他因子协同作用时，游泳生物的行为特点往往与温度单独作用时表现出不同的规律。当流速一定时，温度升高对团头鲂(Megalobrama amblycephala)幼鱼的游泳轨迹没有显著影响；当流速增大时，团头鲂的游泳轨迹随着温度的升高而趋于复杂[24]。当温度升至34 ℃时，鲤(Cyprinus carpio)幼鱼的最大游动频率可达每分钟110次，而鲤成鱼的游泳频率仅为每分钟40次；当温度降至6 ℃时，幼鱼的游泳频率为每分钟23次，而成鱼每分钟的游泳频率为10次，两者在低温时游泳频率的差距大大降低[25]。对底栖生物而言，小规格刺参(Apostichopus japonicus)的运动速度和运动时间均小于大规格和中规格刺参的运动速度和运动时间[22]。在高温时成体刺参(Apostichopus japonicus)的运动较幼参更频繁[26]。但是，随着温度的升高、规格的增大，中间球海胆(Strongylocentrotus intermediuss)的觅食行为减弱[27]。因此，在相同温度下处于不同生长阶段的水生生物的行为特征很可能会有所差异；相比于温度的单独作用，当温度和规格同时作用时，无论是游泳生物还是底栖生物均可能表现出不同的运动规律。本研究中，在温度和规格的共同作用下，双齿围沙蚕的轴向爬行速度呈现不同的趋势。其中，大规格沙蚕的轴向爬行速度随着温度的升高而降低，而中规格和小规格沙蚕的轴向爬行速度则随着温度的升高而加快。这可能是因为规格不同对温度的耐受能力也不同。姜旭阳等[28]研究发现，随着虹鳟(Oncorhynchus mykiss)和硬头鳟(O. mykiss)幼鱼规格的增大，其所能耐受的最大温度值均下降，并且随着规格的增大，其停食温度也逐渐降低；Recsetar等[29]和Zeigler等[30]研究发现，阿帕奇鳟(Oncorhynchus gilae apache)的规格和耐热性之间同样存在负相关的关系。由此可以推测，沙蚕的规格与耐热性之间可能也存在这种负相关的关系，即小规格沙蚕对温度的耐受性更强，因而当水体温度升高时可能会制约大规格沙蚕的运动。但是，这并不是一般规律，例如，当温度从29 ℃升至36 ℃时，小规格凡纳滨对虾(Litopenaeus vannamei)的运动行为仍无明显改变，而大规格凡纳滨对虾颚片的摆动速度明显加快[31]; 成体刺参在高温时的运动较幼参也更趋于频繁[26]。因此，温度对不同规格水生生物行为特征的影响规律因物种而异。
10-1251-12-F007.jpg "点击查看原图") |
图7 温度和规格对双齿围沙蚕泵水溶解氧阈值的影响图中相同规格中的不同字母表示同一规格不同温度间差异显著(P<0.05). Fig. 7 The influence of temperature and size on the threshold value of dissolved oxygen concentration when Perinereis aibuhitensis pump waterDifferent letters in the same size denote significant difference among different temperatures in the same size (P<0.05). |
已有研究发现，温度和规格对生物耗氧率具有一定影响。王资生等[32]研究发现，扁玉螺(Neverita didyma)的耗氧率随着规格的减小而增大，当温度在10~30 ℃时，其耗氧率随着温度的升高而升高；李俊辉等[33]研究发现，在15~30 ℃时，波纹巴非蛤(Paphia undulata)的耗氧率随着温度的升高而升高，小规格波纹巴非蛤的耗氧率显著大于大规格波纹巴非蛤的耗氧率；冯建彬等[34]研究发现，在15~30 ℃内，文蛤(Meretrix meretrix)的耗氧率随着温度的升高而升高，且规格越小，耗氧率越高。因此，大多数生物耗氧率在其适宜生存的条件下，均会随着温度的升高而升高，随着规格的增大而降低。这种变化规律可能和生物的生长发育特点相适应，生物规格越小，其生长发育越迅速，新陈代谢越旺盛，因此耗氧率就越高，而规格增大时，其生长发育已基本完成，因此新陈代谢下降，从而耗氧率下降。本研究发现，双齿围沙蚕泵水溶解氧阈值随着温度降低而降低，随着规格减小而减小。已有研究发现，双齿围沙蚕的耗氧率随着温度的升高，规格的减小而增大，且其耗氧量与体重成正比[16]。因此，小规格沙蚕虽然耗氧率高但是其体重较小，所以其对氧气的需求量较少，可能更耐低氧。多位学者研究发现，生物体的规格越小，其窒息点越低，耐低氧能力也就越强。唐毅等[35]研究发现，水温一定时，平均体重1.55 g的中华倒刺鲃(Spinibarbus sinensis)的窒息点为0.44 mg/L, 而平均体重为7.28 g中华倒刺鲃的窒息点为0.88 mg/L, 因此中华倒刺鲃鱼种的窒息点会随着体重的增加而升高；陈琴等[36]研究表明黄颡鱼(Pelteobagrus fulvidraco)的窒息点随着规格的增大而升高；黄钧等[37]研究表明，体重3~4 g的月鳢(Channa asiatica), 其窒息点为0.44 mg/L, 而体重7~8 g的月鳢窒息点为0.70 mg/L; 王资生等[38]研究表明，半滑舌鳎(Cynoglossus semilaevis)的窒息点随着温度和体重的增加而有所增加，在较低温度下，小规格半滑舌鳎的耐低氧能力很强。因此可以推测，生物规格越小，其耐低氧能力越强。因此，小规格沙蚕耐低氧的能力要高于大规格和中规格沙蚕耐低氧的能力。小规格沙蚕的这种良好的低氧耐受性导致其泵水溶解氧阈值较低，并且双齿围沙蚕的这种生理特点，使其在洞穴微环境水体处于低氧时，可以更好地适应环境，且小规格沙蚕的适应能力更强。本研究发现，不同条件下的双齿围沙蚕均存在泵水溶解氧阈值，其意义在于双齿围沙蚕可以最大限度地节省泵水能量支出而获得充足的溶解氧，这符合“最佳性理论”[39], 即消耗最少的能量获得最高的溶氧收益，可称之为“最佳溶氧收益策略”。
3.3 温度和规格对双齿围沙蚕洞穴中营养盐溶出效率的影响沉积物-水界面的物质交换过程是海洋生态动力学的重要研究内容，沉积物是营养盐再生的重要区域，其可以调节近岸水体中的营养盐等物质含量[40-41]。生物扰动作为一个控制沉积物生态功能的重要因素，在沉积物-水界面营养盐交换中发挥着重要作用[42]。本研究中，洞穴水的营养盐有一定积累，但不足以对沙蚕生存造成威胁，而随着双齿围沙蚕规格的增大，沙蚕洞穴中营养盐的溶出效率也随之增多，及时将富含营养盐的洞穴水排出。当生物扰动作用增强时，由生物灌溉方式泵入洞穴中的上覆水增多，而上覆水中溶解氧含量要高于洞穴中的溶解氧含量，从而高氧的海水进入深层沉积物中，改变了沉积物中的生化过程，加速了有机质的降解，使得更多的营养盐释放出来[43-44]。而生物灌溉在将高氧水泵入洞穴时，同时也将营养盐含量较高的洞穴水泵出洞穴，从而洞穴中由于有机质降解而溶出的营养盐也随着水流流出洞穴，完成向上覆水的释放，避免了有害物质在洞穴中积累。生物灌溉不仅可以使溶解氧进入沉积物中加速有机质的降解，还可以将沉积物间隙水中的物质向上覆水释放，这两种方式均对营养盐的释放起到一定的促进作用[45]。因此，当沙蚕规格增大时，沙蚕的泵水量增加而导致生物灌溉作用增强，对沉积物的“双重影响”也随之增强，从而洞穴中营养盐溶出效率升高。
4 结论本研究表明，温度较高时，小规格双齿围沙蚕的轴向爬行速度高于大规格双齿围沙蚕，比较活跃；无论大规格还是小规格双齿围沙蚕，径向起伏是其在洞穴中的主要运动方式和泵水方式；由于小规格双齿围沙蚕具有较强的低氧耐受能力，其泵水时间和泵水溶解氧阈值均低于大规格双齿围沙蚕，泵水溶解氧阈值的意义在于不同规格双齿围沙蚕在泵水获得充足溶解氧的过程中最大程度节省了能量支出，符合“最佳性理论”, 可称之为“最佳溶氧收益策略”, 因此，驱动双齿围沙蚕泵水的因子主要是溶解氧，双齿围沙蚕为了获得足够的溶解氧而进行泵水运动(生物灌溉), 从而附带加速了沉积物的生物地球化学循环，这也解释了生物灌溉发生的原因及其生态效应。
| [1] |
Mermillod-Blondin F, Rosenberg R. Ecosystem engineering: The impact of bioturbation on biogeochemical processes in marine and freshwater benthic habitats[J]. Aquatic Sciences, 2006, 68(4): 434-442..》Google Scholar
|
| [2] |
Sun G, Fang Y. Bioturbation effects of benthic animals[M]. Beijing: Science Press, 2013: 17-19. [孙刚，房岩. 底栖动物的生物扰动效应[M]. 北京：科学出版社，2013: 17-19.].》Google Scholar
|
| [3] |
Peng S Y, Lai Z N, Jiang W X, et al. Study on community structure of macrozoobenthos and impact factors in Pearl River estuary[J]. Acta Hydrobiologica Sinica, 2010, 34(6): 1179-1189. [彭松耀，赖子尼，蒋万祥，等. 珠江口大型底栖动物的群落结构及影响因子研究[J]. 水生生物学报，2010, 34(6): 1179-1189.].》Google Scholar
|
| [4] |
Poe T P, Stefan D C. Several environmental factors influencing the distribution of the freshwater polychaete, Manayunkia speciosa Leidy[J]. Chesapeake Science, 1974, 15(4): 235-237..》Google Scholar
|
| [5] |
Völkel S, Grieshaber M K. Mechanisms of sulphide tolerance in the peanut worm, Sipunculus nudus (Sipunculidae) and in the lugworm, Arenicola marina (Polychaeta)[J]. Journal of Comparative Physiology B: Biochemical, Systemic, and Environmental Physiology, 1992, 162(5): 469-477..》Google Scholar
|
| [6] |
Völkel S, Grieshaber M K. Oxygen dependent sulfide detoxification in the lugworm Arenicola marina[J]. Marine Biology, 1994, 118(1): 137-147..》Google Scholar
|
| [7] |
Howa H L, De Resseguier A. Application of a fluorescent grain detector/counter for sand transport evaluation in the littoral zone[C]//Proceedings of the Oceans-Conference. Institute of Electrical & Electronics Engineers, 1994, 3: III- 254..》Google Scholar
|
| [8] |
Miron G, Kristensen E. Factors influencing the distribution of nereid polychaetes: The sulfide aspect[J]. Marine Ecology Progress Series, 1993, 93: 143-153..》Google Scholar
|
| [9] |
Christensen M, Andersen O, Banta G T. Metabolism of pyrene by the polychaetes Nereis diversicolor and Arenicola marina[J]. Aquatic Toxicology, 2002, 58(1-2): 15-25..》Google Scholar
|
| [10] |
Wang H, Wang G, Fang J, et al. Acute sulphide toxicity in Perinereis aibuhitensis under different salinities and temperatures: LC50 and antioxidant responses[J]. Aquatic Biology, 2017, 26: 75-85..》Google Scholar
|
| [11] |
Deng J S, Ma S, Niu H X, et al. An experiment of shrimp (Fenneropenaeus chinensis) culture by inputting polychaetes (Perinereis aibuhitensis)[J]. Transactions of Oceanology and Limnology, 2007(2): 135-141. [邓锦松，马甡，牛化欣，等. 投放双齿围沙蚕养殖中国明对虾实验研究[J]. 海洋湖沼通报，2007(2): 135-141.].》Google Scholar
|
| [12] |
Fang J H, Zhang J H, Wu W G, et al. Carbon and nitrogen budget and environmental optimization in an integrated cage culture model of Japanese flounder with Perinereis aibuhitensis[J]. Journal of Fishery Sciences of China, 2014, 21(2): 390-397. [房景辉，张继红，吴文广，等. 双齿围沙蚕-牙鲆网箱综合养殖模型碳、氮收支的实验研究[J]. 中国水产科学，2014, 21(2): 390-397.].》Google Scholar
|
| [13] |
Hu F W, Sun M, Fang J H, et al. Carbon and nitrogen budget in fish-polychaete integrated aquaculture system[J]. Journal of Oceanology and Limnology, 2021, 39(3): 1151-1159..》Google Scholar
|
| [14] |
Meng S, Fang J H, Jiang Z J, et al. Experimental study of the choice behavior of Perinereis aibuhitensis Grube among different sediment types[J]. Progress in Fishery Sciences, 2020, 41(4): 110-116. [孟珊，房景辉，蒋增杰，等. 双齿围沙蚕对潮间带不同类型底质选择行为的研究[J]. 渔业科学进展，2020, 41(4): 110-116.].》Google Scholar
|
| [15] |
Feng S C, Huang G Q, Lai Z P, et al. Tolerance studies on the temperature, salinity and desiccation in Perinereis aibuhitensis[J]. Transactions of Oceanology and Limnology, 2014(1): 109-114. [冯善聪，黄国强，赖祖鹏，等. 双齿围沙蚕对温度、盐度和干露的耐受性研究[J]. 海洋湖沼通报，2014(1): 109-114.].》Google Scholar
|
| [16] |
Wang L, Chen A H, Zhao X, et al. Effect of temperature and body weight on respiration and excretion in Perinereis aibuhitensis Grube[J]. Journal of Dalian Fisheries University, 2004, 19(3): 176-181. [王玲，陈爱华，赵啸，等. 温度和体重对双齿围沙蚕呼吸和排泄的影响[J]. 大连水产学院学报，2004, 19(3): 176-181.].》Google Scholar
|
| [17] |
Fang J H, Zhang J H, Jiang Z J, et al. Environmental remediation potential of Perinereis aibuhitensis (Polychaeta) based on the effects of temperature and feed types on its carbon and nitrogen budgets[J]. Marine Biology Research, 2016, 12(6): 583-594..》Google Scholar
|
| [18] |
Liu Y, Zhang J H, Wu W G, et al. Dry exposure stress tolerance and physiological response of black abalone Haliotis iris at different temperatures[J]. Journal of Fishery Sciences of China, 2020, 27(11): 1316-1324. [刘毅，张继红，吴文广，等. 不同温度条件下黑足鲍干露耐受能力和生化响应的模拟研究[J]. 中国水产科学，2020, 27(11): 1316- 1324.].》Google Scholar
|
| [19] |
Dall W. Observations on the biology of the greentail prawn, Metapenaeus mastersii (Haswell) (Crustacea Decapoda: Penaeidae)[J]. Marine and Freshwater Research, 1958, 9(1): 111-134..》Google Scholar
|
| [20] |
Choe S. Body increases during molt and molting cycle of the oriental brown shrimp Penaeus japonicus[J]. Marine Biology, 1971, 9(1): 31-37..》Google Scholar
|
| [21] |
Fu C, Peng J L, Fu S J. Effects of acclimation temperature on locomotion performance and behavior of pale chub[J]. Chinese Journal of Ecology, 2018, 37(6): 1889-1896. [付成，彭姜岚，付世建. 温度对宽鳍鱲运动能力和行为特征的影响[J]. 生态学杂志，2018, 37(6): 1889-1896.].》Google Scholar
|
| [22] |
Pan Y. Quantitative research on motor behavioral rhythms of sea cucumber Apostichopus japonicas (Selenka)[D]. Qingdao: University of Chinese Academy of Sciences (Institute of Oceanology), 2015. [潘洋. 刺参运动节律行为的数量化研究[D]. 青岛：中国科学院大学(海洋研究所), 2015.].》Google Scholar
|
| [23] |
Norin T, Clark T D. Measurement and relevance of maximum metabolic rate in fishes[J]. Journal of Fish Biology, 2016, 88(1): 122-151..》Google Scholar
|
| [24] |
Zhang Q. Effects of water velocity, water temperature and body weight on swimming behavior and standard metabolism of juvenile Megalobrama amblycephala[D]. Kunming: Yunnan University, 2013. [张倩. 水流、水温及体重对团头鲂(Megalobrama amblycephala)幼鱼游泳行为及标准代谢的影响[D]. 昆明：云南大学，2013.].》Google Scholar
|
| [25] |
Chen S B. Studies on feeding rhythm and respiratory metabolism of common carp at different temperature[D]. Harbin: Northeast Agricultural University, 2004. [陈松波. 不同温度条件下鲤鱼摄食节律与呼吸代谢的研究[D]. 哈尔滨：东北农业大学，2004. ].》Google Scholar
|
| [26] |
Wang X G. The effects of environmental factors on behavior and growth of sea cucumber Apostichopus japonicus[D]. Jinan: Shandong University, 2013. [王学广. 环境因子对刺参行为及生长影响的研究[D]. 济南：山东大学，2013.].》Google Scholar
|
| [27] |
Zheng D F. Effects of water temperature and predator on survival, behaviors and growth of Strongylocentrotus intermedius and Mesocentrotus nudus: New insights into the stock enhancement[D]. Dalian: Dalian Ocean University, 2019. [郑定发. 温度和捕食者对不同规格海胆存活、行为和生长的影响[D]. 大连：大连海洋大学，2019.].》Google Scholar
|
| [28] |
Jiang X Y, Dong S L, Liu C Y, et al. Temperature tolerance of juvenile rainbow trout and steelhead trout (Oncorhynchus mykiss)[J]. Periodical of Ocean University of China, 2019, 49(3): 57-62. [姜旭阳，董双林，刘骋跃，等. 虹鳟和硬头鳟幼鱼对温度的耐受性[J]. 中国海洋大学学报(自然科学版), 2019, 49(3): 57-62.].》Google Scholar
|
| [29] |
Recsetar M S, Bonar S A, Feuerbacher O G. Growth and survival of Apache trout under static and fluctuating temperature regimes[J]. Transactions of the American Fisheries Society, 2014, 143(5): 1247-1254..》Google Scholar
|
| [30] |
Zeigler M P, Todd A S, Caldwell C A. Evidence of recent climate change within the historic range of Rio Grande cutthroat trout: Implications for management and future persistence[J]. Transactions of the American Fisheries Society, 2012, 141(4): 1045-1059..》Google Scholar
|
| [31] |
Zhou X Z. The effects of environmental stress on behavior and physiological activity of Litopenaeus vannamei[D]. Guangzhou: Jinan University, 2005. [周小壮. 环境胁迫对凡纳滨对虾行为和生理活动的影响[D]. 广州：暨南大学，2005. ].》Google Scholar
|
| [32] |
Wang Z S, Peng B. Effects of temperature and body size on oxygen consumption rate and ammonia excretion rate of Neverita didyma[J]. Journal of Yancheng Institute of Technology (Natural Science), 2003, 16(4): 50-54. [王资生，彭斌. 温度和规格对扁玉螺耗氧率和排氨率的影响[J]. 盐城工学院学报(自然科学版), 2003, 16(4): 50-54.].》Google Scholar
|
| [33] |
Li J H, Ye S F, Du X D, et al. Effects of temperature and size on the oxygen consumption and ammonia excretion rates of Paphia undulate[J]. Journal of Hydroecology, 2010, 31(5): 96-99. [李俊辉，叶尚芳，杜晓东，等. 温度和规格对波纹巴非蛤耗氧率和排氨率的影响[J]. 水生态学杂志，2010, 31(5): 96-99.].》Google Scholar
|
| [34] |
Feng J B, Wang M Z, Chen H C, et al. Effects of temperature and body size on oxygen consumption rate of Meretrix meretrix[J]. Journal of Shanghai Fisheries University, 2004, 13(2): 126-129. [冯建彬，王美珍，陈汉春，等. 温度和规格对文蛤耗氧率的影响[J]. 上海水产大学学报，2004, 13(2): 126-129.].》Google Scholar
|
| [35] |
Tang Y, Luo L, Zheng Y H, et al. Oxygen Consumption and Asphyxiation in Spinibarbus sinensis Bleeker[J]. Freshwater Fisheries, 2004, 34(5): 23-26. [唐毅，罗莉，郑永华，等. 中华倒刺鲃鱼种耗氧率和窒息点的初步研究[J]. 淡水渔业，2004, 34(5): 23-26.].》Google Scholar
|
| [36] |
Chen Q, Zhang T Z, Xu X S. Oxygen consumption and asphyxiation in Pelteobagrus fulvidraco (Richardson)[J]. Inland Fisheries, 2001, 26(3): 9-11. [陈琴，章太卓，徐夏声. 黄颡鱼耗氧率与窒息点的初探[J]. 内陆水产，2001, 26(3): 9-11.].》Google Scholar
|
| [37] |
Huang J, Huang Z X, Hu Z D. Oxygen consumption and asphyxiation in Channa asiatica (Linnaeus)[J]. Reservoir Fisheries, 2000, 21(3): 8-9. [黄钧，黄宗锡，胡志达. 月鳢鱼种耗氧率与窒息点的初步研究[J]. 水利渔业，2000, 21(3): 8-9.].》Google Scholar
|
| [38] |
Wang Z S, Huang J T, Peng B. Oxygen consumption and asphyxiation in Cynoglossus semilaevis[J]. Fisheries Science, 2004, 23(4): 3-7. [王资生，黄金田，彭斌. 半滑舌鳎耗氧率和窒息点的初步研究[J]. 水产科学，2004, 23(4): 3-7.].》Google Scholar
|
| [39] |
Shang Y C. Animal Behavior[M]. 2 nd Ed. Beijing: Peking University Press, 2014. [尚玉昌. 动物行为学[M]. 2版. 北京：北京大学出版社，2014.].》Google Scholar
|
| [40] |
Berelson W M, Heggie D, Longmore A, et al. Benthic nutrient recycling in Port Phillip Bay, Australia[J]. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 1998, 46(6): 917-934..》Google Scholar
|
| [41] |
He Y, Men B, Yang X F, et al. Relationship between heavy metals and dissolved organic matter released from sediment by bioturbation/bioirrigation[J]. Journal of Environmental Sciences, 2019, 75: 216-223..》Google Scholar
|
| [42] |
Lohrer A M, Thrush S F, Gibbs M M. Bioturbators enhance ecosystem function through complex biogeochemical interactions[J]. Nature, 2004, 431(7012): 1092-1095..》Google Scholar
|
| [43] |
Hou Y R, Gao Q F, Dong S L, et al. Effect of the bioturbation derived from sea cucumber (Apostichopus japonicus) of different size on sediment phosphorus forms and phosphorus adsorption characteristics[J]. Periodical of Ocean University of China, 2017, 47(9): 36-45. [侯诒然，高勤峰，董双林，等. 不同规格刺参的生物扰动作用对沉积物中磷赋存形态及吸附特性的影响[J]. 中国海洋大学学报(自然科学版), 2017, 47(9): 36-45.].》Google Scholar
|
| [44] |
Kristensen E, Kostka J E. Macrofaunal burrows and irrigation in marine sediment: Microbiological and biogeochemical interactions[M]//Interactions Between Macro- and Microorganisms in Marine Sediments. Washington DC: American Geophysical Union, 2005: 125-157..》Google Scholar
|
| [45] |
Yu J, Liu M, Hou L J, et al. Effect of caving macrobenthos on nitrogen cycling in tidal flat[J]. Marine Environmental Science, 2004, 23(2): 1-4. [余婕，刘敏，侯立军，等. 底栖穴居动物对潮滩N迁移转化的影响[J]. 海洋环境科学，2004, 23(2): 1-4.].》Google Scholar
|