2021, Vol. 28 
海洋牧场建设是现阶段中国近海渔业资源养护和生态环境修复的一项重要措施, 是实现海洋渔业与近海生态系统和谐发展的重要途径[1]。人工鱼礁、大型海藻与贝类浮筏养殖设施是海洋牧场生境营造的核心设施[2], 探清上述设施的环境与资源效应是优化海洋牧场建设布局、提升海洋牧场生态功效的重要理论基础[3-6]。象山港是位于中国浙江中北部沿海的一个半封闭性港湾, 是浙江省最重要的海水增养殖基地和国家级“大鱼池”。为有效养护海洋渔业资源, 当地政府在象山港白石山海域分两期进行了人工鱼礁建设; 此外, 作为浙江省最大的水产养殖基地, 象山港内分布有大量养殖网箱和大型海藻与贝类浮筏式养殖设施。上述人工鱼礁建设与浮筏式养殖基础为开展海湾型海洋牧场营造设施的环境与资源效应研究提供了良好平台。
浮游动物是海洋生态系统的重要生物类群, 在海洋食物网中起着重要作用[7]。大多数浮游动物个体较小, 生活史周期短, 对海洋环境的变动敏感[8-9], 浮游动物种类组成和数量的动态变化不仅反映了外界环境因子对它的作用, 而且直接影响着游泳动物和浮游植物种类和数量的动态变化。浮游动物是海洋牧场资源养护功效发挥的重要中间环节, 其不仅是渔业资源生物的重要饵料, 鱼类浮游生物(鱼卵和仔稚鱼)作为浮游动物的重要组成部分, 更是直接关系鱼类资源的种群补充能力。海洋牧场建设过程中, 鱼礁等人工生境营造设施的投放及其所产生的流场效应势必会对浮游动物的栖息环境产生显著影响[10-12]。开展浮游动物对海洋牧场营造设施的响应方式研究, 将有助于系统认知海洋牧场建设的生态效应及渔业资源增殖养护机理。
本研究选择象山港海域人工鱼礁、大型海藻与贝类浮筏式养殖水域为研究区域, 聚焦象山港渔业生物繁殖补充关键季节, 通过对比分析上述3类水域和对照区浮游动物群落及其栖息环境差异, 探究人工鱼礁、大型海藻与贝类浮筏式养殖等海洋牧场典型营造设施对浮游动物的影响方式, 以期丰富海洋牧场生态效应的理论认知, 并为海湾型海洋牧场建设提供理论依据。
1 材料与方法 1.1 研究区域象山港位于浙江省中北部, 北邻杭州湾, 水域面积为563 km2, 平均水深约为10 m。依据象山港海域人工鱼礁建设和贝、藻浮筏式养殖实际, 本研究选择人工鱼礁区、海带(Laminaria japonica)浮筏式养殖区(海带养殖区, 下同)、熊本牡蛎(Crassostrea sikamea)浮筏式养殖区(牡蛎养殖区, 下同)和对照区等4类水域作为研究目标区域(图1)。人工鱼礁区位于象山港白石山海域, 该海域人工鱼礁于2008年和2012年分两期投放[13-14], 投放规模约5.9×104 m3, 礁区面积约合30 hm2。调查期间, 人工鱼礁区无贝、藻浮筏式养殖设施分布。海带和牡蛎养殖区分别位于人工鱼礁区东西两侧, 面积分别约合200 hm2和900 hm2。对照区位于上述3类水域之间, 无海洋牧场人工生境营造设施分布。上述研究水域均位于潮流和水交换较弱的象山港中顶部海域[15], 且空间上保持相对独立, 有利于最大程度规避区域间的交互效应。
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图1 象山港海域研究区域分布图AR: 人工鱼礁区; CA: 对照区; KF: 海带养殖区; OF: 牡蛎养殖区. Fig. 1 Sampling locations in Xiangshan Bay of the East China SeaAR: artificial reefs; CA: control area; KF: kelp farming area; OF: oyster farms. |
本研究选择春季进行浮游动物调查取样, 主要基于如下两个方面的考量: 一是春季作为象山港渔业生物的关键繁殖期[16], 该时期调查数据不仅可用于对比不同区域浮游动物群落差异, 还有利于探究各类海洋牧场人工生境对渔业生物补充能力的影响方式; 二是象山港海带养殖存在明显的季节性, 养殖周期为每年11月至翌年4月末, 本研究调查时段临近海带收割期, 此时海带生物量密度最高, 更利于体现海带浮筏式养殖对浮游动物群落的影响。
浮游动物和水质样品于2019年4月1—2日平潮时段采集, 每个区域分别设置4个随机调查站位。浮游动物样品利用配有网口流量计的浅水I型浮游生物网(网口直径80 cm, 网目505 µm)由底至表进行垂直拖网采集, 每个随机站点重复采集两次混成一个样品, 样品以5%甲醛溶液固定保存。在体视显微镜下对样品进行种类鉴定和计数, 浮游动物样品尽可能鉴定到种, 丰度计量单位为ind/m3。各站点水深和温度、盐度的剖面数据使用温盐深仪(CTD, Sea-Bird SBE 37)现场直接测出, 营养盐和叶绿素a等环境指标依据《海洋调查规范》进行采集测定[17-18]。
1.3 数据处理与分析采用Margalef丰富度指数(D)、Shannon-Wiener多样性指数(H′)和Pielou均匀度指数(J′)表征浮游动物多样性[19]。利用单因素方差分析(one-way ANOVA)检验不同区域间浮游动物丰度、多样性和环境因子间差异。利用Pearson 相关分析解析环境因子和浮游动物总丰度间关系。
本研究利用多元分析方法解析不同区域浮游动物群落结构差异。应用非参数多变量排序(MDS)实现对浮游动物群落空间格局划分; 应用相似性分析(ANOSIM)检验不同区域间群落结构差异显著性; 利用百分比相似性分析(SIMPER)区分引起不同区域群落结构组成差异的主要种类。为权衡稀有物种和优势物种的权重, 在进行多元分析前, 对原始数据进行了4次方根转化[20]。
本文统计分析过程利用SPSS 16.0和Primer Premier 5.0软件进行。
2 结果与分析 2.1 浮游动物多样性和丰度本研究共鉴定浮游动物6大类18种, 浮游幼体(虫) 5大类8种。其中, 桡足类的种类数最多, 占总种类数的38.5%。各调查站点浮游动物丰富度指数、多样性指数和均匀度指数的范围分别为1.773~3.486、0.830~1.846和0.348~0.892。单因素方差分析结果显示: 不同区域间丰富度指数差异不显著(P=0.06), 而多样性指数和均匀度指数的区域间差异均达到显著性水平(H′: P<0.001; J′: P<0.001)。Dunnett法两两比较结果显示: 人工鱼礁区多样性指数显著低于对照区, 海带养殖区与牡蛎养殖区多样性指数与对照区无显著性差异; 海带养殖区均匀度指数与对照区无显著性差异, 而人工鱼礁区和牡蛎养殖区的均匀度指数分别显著低于和高于对照区(表1)。
各调查站点浮游动物总丰度范围为9.22~ 63.26 ind/m3。单因素方差分析结果显示: 不同区域间浮游动物总丰度存在显著性差异(P<0.001)。Dunnett法两两比较结果显示: 人工鱼礁区浮游动物总丰度(47.54±14.96) ind/m3显著高于对照区的(20.35±4.41) ind/m3, 海带养殖区浮游动物总丰度(19.15±3.19) ind/m3与对照区无显著性差异, 而牡蛎养殖区浮游动物总丰度(12.11±4.01) ind/m3则显著低于对照区(表1)。
2.2 浮游动物种类组成和群落结构图2 显示, 浮游动物群落结构存在明显的区域格局, 不同区域间浮游动物群落结构存在显著性差异(R=0.903, P<0.001), 人工鱼礁区、海带养殖区、牡蛎养殖区浮游动物群落结构均与对照区存在显著性差异(人工鱼礁区和对照区: R =0.708, P<0.05; 海带养殖区和对照区: R=0.958, P<0.05; 牡蛎养殖区和对照区: R=0.781, P<0.05)。
SIMPER分析结果显示: 鱼类浮游生物、腹针胸刺水蚤(Centropages abdominalis)、钩虾(Gammaridae sp.)和麦秆虫(Caprellidae sp.)等是各人工生境同对照区浮游动物群落间的主要差异性种类(表2)。具体而言, 人工鱼礁区、海洋养殖区、牡蛎养殖区和对照区鱼类浮游动物的丰度分别为13.96 ind/m3、1.48 ind/m3、5.46 ind/m3和7.30 ind/m3, 所占浮游动物总丰度的比例分别为29.36%、7.73%、45.08%和35.88%。斑鰶(Konosirus punctatus)和黑棘鲷(Acanthopagrus schlegelii)是调查期间各区域的主要优势鱼类浮游生物种类, 其丰度分布呈现明显的空间差异, 人工鱼礁区斑鰶和黑棘鲷的鱼卵及仔稚鱼丰度明显高于对照区; 海带养殖区斑鰶和黑棘鲷的鱼卵及仔稚鱼丰度则低于对照区; 牡蛎养殖区黑棘鲷鱼卵和仔稚鱼丰度高于对照区, 而斑鰶鱼卵和仔稚鱼丰度低于对照区(表3)。
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表1 不同区域浮游动物多样性和总丰度 Tab. 1 Species biodiversity and abundance of zooplankton of study sites n=4; $\bar x \pm {\rm{SD}}$ |
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图2 不同区域浮游动物群落结构的非参数多变量排序 Fig. 2 MDS ordination of zooplankton communities of study sitesAR: artificial reefs; CA: control area; KF: kelp farming area; OF: oyster farms. |
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表2 3类设施分布区与对照区的相异性种类及其相异性贡献百分比 Tab. 2 Discriminating species and their percentage contribution to the dissimilarity between distribution areas of 3 types of facilities and control area % |
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表3 不同区域鱼类浮游生物种类组成及丰度 Tab. 3 Species composition and abundance of ichthyoplankton in study sites ind/m3 |
人工鱼礁区、海带养殖区、牡蛎养殖区和对照区腹针胸刺水蚤的丰度分别为31.85 ind/m3、6.39 ind/m3、2.84 ind/m3和9.72 ind/m3, 所占浮游动物总丰度的比重分别为67.00%、33.37%、23.45%和47.77%。钩虾主要分布于海带养殖区, 该区域钩虾丰度为7.18 ind/m3, 其他区域钩虾丰度仅在0~0.08 ind/m3范围内; 麦秆虫主要分布在海带养殖区和牡蛎养殖区, 其丰度分别为0.93 ind/m3和0.82 ind/m3, 人工鱼礁区和对照区未发现麦秆虫分布(表3)。
2.3 浮游动物栖息环境特征调查期间, 各调查站点水深、温度和盐度的分布范围分别为4.06~9.59 m、13.69~14.81 ℃和21.16~22.41。因研究区域各调查站位水深小于10 m, 表、底层水的环境参数相差小, 本研究各营养盐和叶绿素参数均取表层值。单因素方差分析结果显示: 无机氮、活性磷酸盐和叶绿素a的区域间差异均达到显著性水平(P<0.05)。具体而言, 人工鱼礁区无机氮浓度显著低于对照区, 活性磷酸盐和叶绿素a浓度与对照区无显著性差异; 海带养殖区叶绿素a浓度显著高于对照区, 而无机氮和活性磷酸盐浓度显著低于对照区; 牡蛎养殖区无机氮和活性磷酸盐浓度均显著高于对照区, 而叶绿素a浓度与对照区无显著性差异(表4)。
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表4 不同区域表层海水无机氮、活性磷酸盐和叶绿素a浓度 Tab. 4 Dissolved inorganic nitrogen, dissolved inorganic phosphate and chlorophyll a of surface water among different habitats mg/L; n=4; $\bar x \pm {\rm{SD}}$ |
Pearson相关分析结果显示: 浮游动物总丰度与无机氮含量呈现显著负相关关系(r=–0.583, P=0.016), 与活性磷酸盐含量(r=0.116, P=0.669)和叶绿素a含量(r=0.204, P=0.448)的相关关系不显著。
3 讨论研究结果显示, 象山港人工鱼礁、海带养殖区、牡蛎养殖区浮游动物丰度、多样性与群落结构及其栖息环境同对照区间存在明显的区域差异, 相关海洋牧场营造设施对浮游动物群落呈现不同的调控方式。人工鱼礁是海洋牧场生境营造的核心设施, 人工鱼礁投放所引起流场效应将有助于将底层的营养盐和沉积物带到光照充足的水面附近, 促进浮游生物繁殖, 提高海洋初级生产力和基础饵料水平, 起到聚集海洋生物的作用[12,21]。本研究发现, 与对照区相比, 人工鱼礁区浮游动物群落呈现出3个特征: 一是浮游动物总丰度大幅提升; 二是浮游动物物种丰富度虽无显著差异, 但物种均匀度和多样性指数有所降低; 三是浮游动物群落结构差异明显。鱼类浮游生物和腹针胸刺水蚤是调查期间各研究区域最重要的优势浮游动物类群, 其丰度的区域差异是造成人工鱼礁区和对照区浮游动物群落差异的重要因素。
鱼类浮游生物是浮游动物重要组成类群, 也是评价人工鱼礁是否真正发挥资源增殖功效的重要指标[22]。人工鱼礁区鱼类浮游生物丰度的大幅提升表征象山港人工鱼礁在资源增殖方面切实发挥了积极作用。就具体种类而言, 黑棘鲷和斑鰶鱼卵、仔稚总丰度分别较对照区提升了68%和3.53倍, 是人工鱼礁区鱼类浮游生物丰度提升的主要贡献物种。上述种类鱼卵、仔稚鱼丰度的提升可能与人工鱼礁对其成体具有较强聚集效应有关。一方面, 人工鱼礁可为礁栖型鱼类提供优质的栖息、避敌场所[23]。黑棘鲷作为典型的礁栖型鱼类, 是对人工鱼礁建设响应最敏感的种类之一。Jiang等[24]研究发现, 象山港人工鱼礁建设19个月后, 黑棘鲷的生物量资源密度可较对照区提升20余倍。另一方面, 有研究表明, 人工鱼礁可为浮游动物食性鱼类提供良好的索饵和避敌场所, 进而使其成为人工鱼礁区建设重要的受益类群[25]。浮游动物是斑鰶重要的饵料生物[26], 人工鱼礁区浮游动物数量丰富有利用斑鰶在礁区集聚。腹针胸刺水蚤等桡足类作为浮游动物群落的重要优势种, 是浮游动物总丰度提升的另一推动力量。人工鱼礁建设可能为腹针胸刺水蚤等桡足类物种提供了良好的微生境, 桡足类凭借其自主活动能力[27], 在人工鱼礁区形成其密度集聚区。但与此同时, 需要说明的是, 人工鱼礁对浮游动物的集聚作用发挥可能需要的一定建设时间间隔和鱼礁规模, Du 等[28]研究发现, 象山港第一期人工鱼礁(空方规模5000 m3)投放2年时段内, 人工鱼礁与对照区浮游动物总丰度并未发现显著性差异。
海带养殖区浮游动物多样性和总丰度与对照区虽基本相似, 但浮游动物群落结构却呈现出明显差异。群落结构差异主要体现在如下两点, 一是钩虾和麦秆虫等啃食性端足类物种丰度明显较高。有研究表明, 钩虾等端足类是依赖大型海藻生存的消费者, 其生物量与大型海藻休戚相关, 大型海藻繁盛时端足类丰度相对较高[29]。二是鱼类浮游生物丰度相对较低, 表明海带养殖区并不是斑鰶和黑棘鲷等鱼类幼体的理想栖息场所。与此同时, 值得关注的是海带养殖区浮游动物栖息环境发生了一些积极显变化。首先, 海带养殖区无机氮和活性磷酸盐含量较对照区分别降低17.8%和6.4%, 海带养殖起到了一定的缓解水体富营养化的作用; 其次, 叶绿素a含量较对照区提升39.1%。一般情况下, 受大型藻类营养盐竞争的影响, 大型海藻养殖区浮游植物丰度将显著降低, 叶绿素a含量会相应减少。而本研究发现, 海带养殖区叶绿素a含量较对照区不降反升。究其原因, 象山港为典型的高浊度、富营养化港湾[30-31], 营养盐不是该海域浮游植物生长的限制因子。海带养殖区相关设施通过降低流速、弱化湍流和沉积物再悬浮过程, 减少了水体悬浮颗粒物含量, 增加水体透光性, 促进了浮游植物光合作用, 进而提升水体叶绿素a含量[32]。相关分析结果显示, 叶绿素a含量与浮游动物总丰度并未呈现显著相关关系, 海带养殖区叶绿素a含量的提升并未引起浮游动物总丰度的同步增长。
牡蛎养殖区浮游动物丰度和群落结构同对照区均呈现显著差异, 该差异可能主要受规模化牡蛎养殖引发的环境效应的影响。与对照区相比, 牡蛎养殖区无机氮和活性磷酸盐浓度有所提升, 该现象与诸多滤食性贝类养殖环境效应研究结果一致[33-35]。在滤食性贝类密集区, 贝类引发的生物沉降作用非常明显, 生物沉积将大量悬浮颗粒搬运到底层, 有机物在底层的堆积使微生物活动加强, 导致无机营养盐从底质到水体的加速释放, 可加剧水体富营养化[36]。调查期间, 牡蛎养殖区的无机氮和活性磷酸盐含量均劣于第四类海水水质标准[37]。故此, 今后在象山港等富营养化海域开展贝类增养殖应充分考虑环境承载力问题。牡蛎养殖区营养盐浓度上升并未致使叶绿素a含量显著增加, 这可能与熊本牡蛎的滤食作用对养殖区浮游植物现存量起到一定控制作用有关。本研究结果显示, 浮游动物总丰度与无机氮含量呈负相关关系, 富营养化水体不利于浮游动物分布。受水体富营养化和饵料竞争的双重影响, 牡蛎养殖区以腹针胸刺水蚤为代表的桡足类丰度显著低于对照区, 致使浮游动物总丰度相应减少。与此成对比, 麦秆虫和黑棘鲷鱼卵与仔稚鱼丰度较对照区却有所提升, 麦秆虫以啃食牡蛎养殖设施附着微藻为食[29], 黑棘鲷鱼卵与仔稚鱼密集则可能主要与牡蛎养殖区可为黑棘鲷成体提供了良好索饵栖息场所有关[38]。
综上所述, 人工鱼礁、海带与牡蛎浮筏式养殖对象山港浮游动物群落及其栖息环境起到不同的调节作用, 本研究结果为探究海洋牧场生境的生态修复与资源养护机制提供一定的案例研究支撑。后续研究中建议进一步拓展海洋牧场生态环境效应的研究范畴, 强化关于不同海洋牧场营造设施配置模式对生物资源与海洋环境综合影响的理论认知, 以期更好服务于现代海洋牧场建设。
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