口虾蛄(Oratosquilla oratoria)为多年生甲壳类，广泛分布于中国、日本及菲律宾沿海海域^[1], 在我国主要分布于等深线60 m以浅海域^[2], 是我国沿海重要的渔业物种之一^[3]。国内外学者对口虾蛄的繁殖发育^[4-5]、人工育苗^[6]、生物学特性^[7-9]和遗传多样性^[10-11]进行了一系列研究，如张年国等^[4]分析了长江口附近海域口虾蛄的繁殖及早期发育的研究，为指导口虾蛄人工繁殖提供了科学依据; 林月娇等^[8]研究了大连近海口虾蛄的体长体重关系; 张代臻等^[11]对黄海海域口虾蛄的遗传多样性进行了研究。当前对于口虾蛄生物学的研究并不系统，未深入解析口虾蛄生物学特征的时空异质性及其影响因素，制约着口虾蛄资源的开发和保护。

肥满度指数作为一种反映动物生理、营养状况的指数，广泛应用于评价动物的生长状况，与年龄、性别、环境、季节、种群密度关系和种间种内关系有着密切关系^[12]。有学者对口虾蛄肥满度的变化进行了研究，如徐海龙等^[13]对黄海北部口虾蛄肥满度的变化进行了研究，分析了每个月份口虾蛄肥满度的变化情况。由于口虾蛄肥满度的大小受到多种因素的影响，如水温、摄食强度、生殖活动、越冬等因素^[14], 针对口虾蛄肥满度变化的影响因素的研究目前较少。

本研究通过分析口虾蛄产卵季节以及越冬季节肥满度的变化，应用广义可加模型探讨了种群结构(种群密度、体长大小、雌雄)、环境因子(温度、深度、底质类型)以及生物因素(捕食者、竞争者、饵料生物)的变化对口虾蛄肥满度产生的影响。广义可加模型(generalized addictive models, GAM)^[15]能够通过非参数平滑曲线建立预测变量和响应变量之间的非线性关系^[16]，由于其灵活性强，可以探索数据之间的复杂关系，目前已广泛应用于渔业资源的分布与环境因子的关系^[17-19]、群落多样性与环境因子之间的关系^[20-21]以及鱼类栖息地的研究^[22]等领域。本研究旨在探讨对口虾蛄肥满度变化具有显著影响的因子，以期为口虾蛄的合理开发与保护提供理论依据。

本研究采用的口虾蛄数据来自2017年1月和8月在山东海域进行的底拖网调查，调查船为功率220 kW的单拖渔船，网具为1380目×4.67 cm的底拖网，拖网时网口高度约为7.53 m, 宽约15 m。夏冬两个季节共捕获口虾蛄1859 尾，其中冬季601 尾，夏季1258 尾，调查站位如图1所示。将所捕获的样本冷冻，带回实验室进行生物学测定，样品的采集、处理和分析按照《海洋调查规范》^[23]进行，分别用精度1 mm的测量尺和精度0.01 g的电子天平测量体长L (cm)和体重W (g), 并对口虾蛄进行雌雄鉴定。

本研究选择口虾蛄的种群结构、环境因子和生物因素3方面影响因素，分析其对于口虾蛄肥满度变化的影响。其中，种群结构包括口虾蛄的种群密度、个体大小以及性别，口虾蛄的种群密度由口虾蛄的相对渔获量进行对数转换得到。环境因子由2017年1月和8月在山东海域调查所测得的底层海水温度(SBT)、海水深度(depth)、底质类型(sediment type)组成。其中水温和水深由CTD测得，底质类型采用相关研究数据，分为沙质粉沙(st)、淤泥质粉沙(mt)和沙–粉沙–黏土(mty) 3类。生物因素包括口虾蛄的捕食者(predator)、竞争者(competitor)及饵料生物(prey), 由标准生物量经过对数转化得到。根据胃含物分析和相关研究，选择高眼鲽(Cleisthenes herzensteini)和鲬(Platycephalus indicus)作为口虾蛄的主要捕食者^[24-25]; 选择细鳌虾(Leptochela graclils)和脊腹褐虾(Crangon affinis)作为口虾蛄的主要饵料生物^[26]; 选择小黄鱼(Pseudosciaena polyactis)^[27]和皮氏叫姑鱼(Johnius belangerii)^[28]作为口虾蛄的主要竞争者。

图1

图1 　山东海域口虾蛄调查站位示意图 Fig. 1 　Sampling stations of Oratosquilla oratoria in Shandong offshore

根据样品分析计算口虾蛄的肥满度，肥满度通常使用口虾蛄的实际体重与理想体重的比值计算。本研究使用的肥满度计算公式为Fulton状态指数K (Fulton’s condition factor, K)^[29], 公式为:

$K{\rm{ = }}\frac{{100W}}{{{L^3}}}$

式中，K为口虾蛄的肥满度指数，W为口虾蛄的实际体重(g), L为口虾蛄的实际体长(cm)。

本研究应用广义可加模型(generalized addictive models, GAM)^[15]评估口虾蛄肥满度影响因素。模型的解释变量包含3个类别: (1) 群内在因素，包括口虾蛄种群密度(以相对渔获量表示)、体长和性别; (2) 栖息环境因素，包括底层海水温度、水深和底质类型; (3) 生物因素，包括捕食者、竞争者和饵料生物的存在与否。建模中综合考虑全部解释变量，根据显著性检验选择对口虾蛄肥满度指数影响显著的因子。GAM模型的表达式为^[30]:

$K{\rm{ = }}\sum {s{\rm{(}}x{\rm{) + }}\varepsilon } $

式中，K为口虾蛄个体的肥满度指数，s为平滑函数，x为需研究的各项影响因子，$varepsilon $为误差项。通过将因子逐步代入GAM模型中，分析各因子对肥满度指数的影响，依据P值筛选出对口虾蛄肥满度具有显著影响的因子。

数据分析过程使用R语言软件完成，GAM分析结果利用R语言中“mgcv”包构建。

山东海域口虾蛄体长在夏季大致呈正态分布，在冬季呈现双峰分布(图2)。夏季口虾蛄体长主要集中在90~120 mm, 口虾蛄肥满度在0.82~1.38, 平均肥满度为1.10。在空间分布上，北部近岸海域和东部海域口虾蛄的肥满度较高，南部近岸海域口虾蛄的肥满度较低(图3)。冬季口虾蛄肥满度在0.82~1.61, 平均肥满度为1.13, 与夏季相比，冬季平均肥满度较高。与夏季相反，冬季口虾蛄肥满度在南部近岸海域较高，在深水区肥满度较低，两个季节口虾蛄肥满度的大小分布具有一定的差异。

图2

图2 　山东海域夏季(a)和冬季(b)口虾蛄的体长分布和肥满度指数分布 Fig. 2 　The distribution of length and condition factor of Oratosquilla oratoria in summer (a) and winter (b) in Shandong offshore

图3

图3 　山东海域夏季(a)和冬季(b)口虾蛄肥满度大小分布示意图 Fig. 3 　The distribution of condition factor of Oratosquilla oratoria in summer (a) and winter (b) in Shandong offshore

利用GAM模型对各项因子进行显著性检验，结果表明两个季节种群密度、体长、性别、底层海水温度、水深和饵料生物对口虾蛄肥满度均呈现极显著影响(P<0.01), 其他因子对口虾蛄肥满度均呈现显著影响(P<0.05)(表1)。其中，对肥满度影响最大的因子为体长，在夏季和冬季均有最大的方差解释率，分别为5.57%和7.11%。水深的影响次之，在两个季节分别为3.78%和6.87%。海水温度和种群密度的影响相对较小，且在两个季节间具有一定的差异。底质类型在冬季具有较大影响，方差解释率为6.87%, 而在夏季影响较小，为1.41%。性别以及饵料生物的影响均很小，方差解释率均小于1%。

种群密度、体长、性别等内在因素对口虾蛄肥满度均呈现显著影响(图4)。冬季口虾蛄的种群密度明显小于夏季，冬季种群密度变化对口虾蛄肥满度大小的影响较小，夏季口虾蛄肥满度随种群密度的增加逐渐上升。体长与肥满度呈负相关关系，夏季口虾蛄肥满度在体长60 mm左右达到最大值，而后随着体长的增加呈现下降的趋势; 冬季口虾蛄肥满度随体长的增加总体呈现逐渐下降的趋势，当口虾蛄体长生长到100 mm左右时，口虾蛄个体肥满度随体长增加呈现上升趋势。两个季节口虾蛄性别对肥满度均呈现显著影响，雄性口虾蛄肥满度略大于雌性口虾蛄。

表1

表1 　口虾蛄肥满度影响因子的显著性检验 Tab. 1 Significance tests of influencing factors on the condition factor of Oratosquilla oratoria 解释变量explanatory variable 夏季 summer 冬季 winter P 方差解释率/% deviance  explained P 方差解释率/% deviance  explained 种群密度 population density <0.01 2.12 <0.01 1.08 体长 body length <0.01 5.57 <0.01 7.11 性别 sex <0.01 0.21 <0.01 0.02 海水温度 water temperature <0.01 2.72 <0.01 4.19 水深 water depth <0.01 3.78 <0.01 6.87 底质类型  sediment type <0.01 1.41 <0.01 6.29 捕食者 predator 0.04 0.34 0.03 0.08 竞争者 competitor 0.03 0.42 0.04 0.07 饵料生物 prey <0.01 0.74 <0.01 0.35

表1 　口虾蛄肥满度影响因子的显著性检验 Tab. 1 Significance tests of influencing factors on the condition factor of Oratosquilla oratoria

图4

图4 　山东海域口虾蛄夏季(a)和冬季(b)肥满度与种群结构(种群密度、体长、性别)之间的关系 Fig. 4 　The relationship between condition factor of Oratosquilla oratoria and population structure (density, body length, and sex) in summer (a) and winter (b) in Shandong offshore

如图5所示，夏季调查海域的底层海水温度在8.85~27.12 ℃之间，温度对口虾蛄肥满度的影响较小，随着温度的升高，口虾蛄肥满度呈现先下降，再略上升的趋势; 冬季调查海域的底层温度在5.85~11.39 ℃之间，肥满度随温度的上升总体呈现下降的趋势。夏季水深在14.5~40.26 m之间，夏季水深对口虾蛄肥满度影响较小，夏季口虾蛄在20 m以浅海域和30 m以深海域肥满度略高，20~30 m之间肥满度略低; 冬季口虾蛄肥满度受水深的影响较大，在15~20 m海域肥满度随水深迅速下降，在25 m以深海域肥满度变化较小。底质类型对口虾蛄肥满度均呈现显著影响，在夏季和冬季不同底质类型中口虾蛄肥满度由高到低均依次为沙质粉沙底质、淤泥质粉沙底质、沙–粉沙–黏土底质。

图5

图5 　山东海域口虾蛄夏季(a)和冬季(b)肥满度与环境因子的关系mt: 淤泥质粉沙; st: 沙质粉沙; sty: 沙–粉沙–黏土. Fig. 5 　The relationship between condition factor of Oratosquilla oratoria and environment factors in summer (a) and winter (b) in Shandong offshoremt: silty and muddy; st: sandy silt soil; sty: sand-silt-clay.

捕食者、竞争者和饵料生物对口虾蛄肥满度均呈现出一定影响，但不同条件下口虾蛄肥满度差异不大(图6)。夏季存在捕食者的站位中，口虾蛄肥满度略大于无捕食者站位的肥满度; 在冬季由于捕食者存在的站位较少，不能反映捕食者的影响。夏季竞争者的存在导致口虾蛄的肥满度略低，但冬季竞争者的存在导致口虾蛄肥满度略高。两个季节饵料生物均使口虾蛄的肥满度略大，且在3个生物因子中，饵料生物的存在造成的影响更为明显。

本研究分析了口虾蛄肥满度的空间变化，利用GAM模型评估了影响口虾蛄肥满度的关键内外因素、环境因素与生物因素，其中，体长具有最重要的影响。口虾蛄是季节性生长的甲壳类动物，具有异速生长的特性。夏季随着体长的增加，口虾蛄肥满度呈现出先上升再下降的趋势，在体长60 mm左右，口虾蛄肥满度最高。这可能是因为当年生的口虾蛄正处于生长阶段，摄入的能量主要供身体的生长发育，体重增加较大; 随着口虾蛄的生长，较大体长的口虾蛄所摄入的能量除了供应自身生长发育外还需要用于产卵繁殖活动，因此较大个体口虾蛄肥满度反而较小。Jones等^[31]研究也表明同样体长大小的个体，体重越大的个体其生理和营养状况越好，肥满度值也越高。同时高龄口虾蛄在生殖季节经过产卵等一系列生殖活动，消耗了大量的能量，这也可能是造成高体长组口虾蛄肥满度较低的原因。

图6

图6 　山东海域口虾蛄夏季(a)和冬季(b)肥满度与生物因素的关系 Fig. 6 　The relationship between condition factor of Oratosquilla oratoria and biological factors in summer (a) and winter (b) in Shandong offshore

种群密度对口虾蛄的肥满度呈现显著影响，且随着种群密度的增加，夏季口虾蛄肥满度呈现缓慢上升的趋势。这可能是由于饵料资源较好的水域能够提供较为丰富的饵料，往往能够聚集高密度的个体，而另一方面较高的种群密度可能导致食物竞争。本研究结果表明两方面的作用相互抵消，即口虾蛄种群空间分布达到一定平衡，种群密度未限制其营养水平。冬季随着口虾蛄种群密度的增加，肥满度的变化不大，可能是口虾蛄在冬季摄食较少，个体之间对饵料的竞争较小，因此种群密度的增加对口虾蛄肥满度影响不大。

本研究中，口虾蛄在20~25 ℃温度范围内肥满度略低，可能与其繁殖习性有关。王春琳等^[32]研究表明，口虾蛄最适温度在20~27 ℃, 在该温度范围内，口虾蛄产卵群体大量聚集，口虾蛄产卵耗费能量，降低体重，可能造成在该温度范围内肥满度较低。此外，刘修泽等^[33]研究表明，8—9月口虾蛄主要分布在15~20 m水深范围内，并逐渐向深水区移动，本研究结果表明，夏季口虾蛄肥满度受到水深的影响较小，在20~25 m水深范围内肥满度略低，可能对应该洄游过程。冬季，温度是影响口虾蛄分布的主要原因^[34], 冬季口虾蛄集群向深水区越冬，因此水深、温度的变化与口虾蛄肥满度大小的相关性较大。冬季较低的海水温度可能会使口虾蛄保持较低的新陈代谢，消耗能量较少; 随着冬季海水温度的上升，口虾蛄对能量的消耗也随之增大，在一定的摄食条件下，可能导致体重下降和肥满度逐渐减小。在全球气候变暖的趋势下，冬季海水温度的上升可能会使口虾蛄群体的肥满度与往年同期相比下降，影响口虾蛄的种群动态与渔获产量，这是今后其种群的开发与管理应该关注的问题。

本研究分析了生物因素对口虾蛄肥满度的影响，对捕食者、竞争者和主要饵料生物的作用进行了评估。结果显示，生物因素对口虾蛄肥满度均呈现显著影响，但影响幅度不大。在夏季，捕食者对口虾蛄肥满度的影响较小。夏季，主要饵料生物^[26]对于口虾蛄肥满度影响较大，表明饵料生物密度限制了口虾蛄的摄食，且8月口虾蛄进入产卵期末期，产卵消耗了大量的能量，此时饵料生物的存在能够帮助口虾蛄恢复产卵期消耗的能量。而在冬季，饵料生物对口虾蛄的肥满度差异的影响较小，可能是由于冬季口虾蛄越冬洄游期间主要消耗自身储存的能量，进食较少，因此饵料生物数量对其生理状况影响不大^[14]。

本研究应用GAM模型对口虾蛄肥满度与环境因子之间的关系进行了初步的探讨，由于数据的限制，模型结果的可靠性还待进一步验证，特别是在生物因素影响方面尚待探究。口虾蛄的摄食种类较为广泛，不仅包含各种虾类，也包括一些甲壳类^[35]、贝类、蟹类和桡足类等^[36]。本研究以两种主要饵料生物代表了口虾蛄的摄食条件，可能会对研究结果造成一定的偏差。同样，由于口虾蛄多样的饵料生物和重要的生态地位，其捕食者和竞争者的摄食饵料种类也较为广泛，完全量化较为困难，相关研究也待进一步完善。此外，生物的摄食种类在不同季节可能会有一定的变化，本研究在夏季和冬季两个季节均选择了相同的捕食者、竞争者和饵料生物，未考虑捕食者和竞争者以及口虾蛄不同季节摄食习性的变化的影响。在今后的研究中，应按季节分析生物关系的存在对口虾蛄肥满度的影响。除此之外，本研究未评估捕捞活动的影响，由于捕捞在一定程度上减少大个体口虾蛄的数量，也会影响口虾蛄种群的肥满度，其影响尚待评估。